Interacciones geminivirus-huésped: acción y reacción en la inmunidad antiviral mediada por receptor

Abstracto:

En las interacciones planta-virus, el sistema inmunológico de la planta y las estrategias de virulencia están bajo constante presión por el dominio, y el balance de estas presiones de selección opuestas puede resultar en enfermedad o resistencia. La defensa inmune antiviral de la planta que evoluciona naturalmente consiste en un sistema de percepción de múltiples capas representado por receptores de reconocimiento de patrones (PRR) y proteínas de resistencia (R) similares a las defensas innatas de patógenos no virales.

Otra capa de inmunidad antiviral, la señalización a través de una quinasa similar a un receptor de la superficie celular para inhibir la traducción del ARNm viral y del huésped, se ha identificado como un objetivo de virulencia de la proteína transportadora nuclear de geminivirus. La familia Geminiviridae comprende una amplia gama de hospedadores de virus que causan enfermedades devastadoras en las plantas en una gran variedad de cultivos y vegetales relevantes y, por lo tanto, han desarrollado un repertorio de funciones inmunosupresoras. En esta revisión, analizamos las capas primarias del sistema inmunitario antiviral mediado por receptores, centrándonos en los mecanismos desarrollados por los geminivirus para superar la inmunidad de las plantas.

El sistema inmunológico es un sistema de defensa contra enfermedades compuesto por una serie de estructuras y procesos biológicos en el cuerpo. El sistema inmunitario puede detectar patógenos y sustancias dañinas que van desde pequeños virus hasta parásitos, y normalmente puede distinguir estas sustancias de las células y tejidos sanos del organismo.

Los patógenos pueden evolucionar y adaptarse rápidamente para evitar la detección y el ataque del sistema inmunitario. Para poder ganar en la confrontación con los patógenos, los organismos han desarrollado una variedad de mecanismos para reconocer y eliminar patógenos. Incluso los organismos unicelulares simples, como las bacterias, han desarrollado sistemas enzimáticos que pueden combatir la infección por fagos. Cómo mejorar la inmunidad del cuerpo, en la investigación encontramos que existen muchos métodos, como el ejercicio y la ingesta de alimentos saludables, y descubrimos que Cistanche también puede mejorar la inmunidad humana, los polisacáridos en Cistanche, echinacoside y verbascoside pueden aliviar la fuerza física El ingrediente más eficaz para la fatiga y el aumento de la inmunidad. Los polisacáridos de Cistanche son la base material de la función de regulación inmunitaria de Cistanche, que puede promover la proliferación de linfocitos, mejorar la función inmunitaria del cuerpo, activar las células inmunitarias y mejorar la inmunidad de las células T para lograr el efecto de mejorar la inmunidad humana.

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Palabras clave:

inmunidad desencadenada por PAMP; inmunidad desencadenada por efectores; defensa antiviral NIK1; supresores virales; efectores; NIK1; ITP; ETI; geminivirus.

1. Introducción

Las plantas, como cualquier otro organismo, están frecuentemente expuestas a infecciones causadas por una diversidad de patógenos. La percepción de los microbios por parte de la planta a través de la superficie celular y los receptores intracelulares es crucial para la activación de las defensas de la planta durante el ataque de patógenos [1,2].

Por el contrario, el reconocimiento del huésped permite que el patógeno active estrategias de virulencia. El sistema inmunitario innato mediado por receptores se divide ampliamente en dos líneas de defensa. La primera línea de defensa de las plantas contra los patógenos está representada por los receptores de reconocimiento de patrones localizados en la superficie celular (PRR), que detectan y reconocen patrones moleculares asociados a patógenos (PAMP) presentados por los patógenos, o patrones moleculares asociados al peligro (DAMP), endógenos. señales liberadas por el huésped tras la infección [3,4]. Tras el reconocimiento de PAMP, los PRR se activan para iniciar la inmunidad activada por PAMP (PTI), una barrera de defensa relativamente débil que inhibe a la mayoría de los organismos invasores [5,6]. Estudios recientes han demostrado que los virus, al igual que los patógenos no virales, activan y suprimen respuestas de tipo PTI [7]. Por lo tanto, la infección exitosa depende de la supresión de la PTI por parte de los efectores de virulencia que provocan la susceptibilidad desencadenada por efectores (ETS) [8-10].

Para superar estas estrategias de virulencia, las células vegetales han desarrollado una segunda línea de defensa llamada inmunidad activada por efectores (ETI), activada en genotipos resistentes tras interacciones específicas entre los receptores intracelulares del huésped (proteínas de resistencia; R) y los efectores de avirulencia patógena (Avr) [11 ].

Por lo tanto, muchos efectores que activan ETI (factores de avirulencia) en genotipos resistentes han evolucionado para suprimir PTI como factores de virulencia [8,12]. Los efectores de los patógenos no virales se administran en el apoplasto o se inyectan en el citoplasma de las células vegetales a través de un sistema de secreción microbiano [13]. Por el contrario, los efectores virales se sintetizan intracelularmente y promueven la virulencia al interferir con los componentes del sistema de defensa del huésped [7,14]. Debido a la capacidad de codificación limitada de los genomas virales, prácticamente todas las proteínas codificadas por virus, incluidas las proteínas esenciales requeridas para la infección, pueden funcionar como factores de avirulencia en genotipos que albergan el gen R afín. Por lo tanto, los factores de virulencia viral a menudo se requieren para una infección exitosa y casi invariablemente actúan como factores de virulencia en huéspedes susceptibles. Los efectores virales se consideran aquí como proteínas codificadas por virus que interfieren con las defensas del huésped para promover la virulencia.

Otra capa de inmunidad antiviral corresponde a la defensa antiviral mediada por la proteína transportadora nuclear de la cinasa similar al receptor transmembrana (NSP) que interactúa con la cinasa 1 (NIK1) que a menudo es suprimida por la proteína transportadora nuclear (NSP) de geminivirus [15]. Se ha demostrado que la señalización antiviral mediada por NIK1-suprime la traducción global del huésped para combatir los geminivirus y el virus del cascabel del tabaco (TRV) [16–18]. Esta minirevisión se centra en las tres capas de la inmunidad antiviral de las plantas mediada por receptores (señalización antiviral mediada por PTI, ETI y NIK1-) y describe las estrategias de virulencia desarrolladas por los geminivirus para superar estas barreras de defensa del huésped. También analizamos la interacción de la PTI antibacteriana con la señalización antiviral mediada por NIK1-, que puede eludir la inhibición de NIK1 por parte de la NSP de geminivirus.

2. Organización del genoma de los Geminivirus (Familia Geminiviridae)

La familia Geminiviridae representa un grupo de virus de ADN de plantas que causan enfermedades graves en muchos cultivos, una limitación importante para la productividad agrícola y la seguridad alimentaria. Esta familia incluye nueve géneros (Mastrevirus, Eragrovirus, Becurtovirus, Capulavirus, Curtovirus, Topocuvirus, Turncurtovirus, Grablovirus y Begomovirus), que comprenden virus con genomas de ADN monocatenario circular monopartito o bipartito de 2,6 a 3.0 kb [19] (Figura 1). Los genomas virales se replican a través de intermediarios de dsDNA que contienen hebras de sentido complementario (CS) y sentido de virión (VS) (Figura 1).

Las proteínas codificadas por la cadena CS se denominan C1-C5 y las codificadas por la cadena VS, V1 y V2. En los begomovirus bipartitos, las designaciones ORF incorporan A (AC1−AC5, AV1−AV2) o B (BC1, BV1) de DNA-A y DNA-B. Estas designaciones a menudo se reemplazan con la función de la proteína, incluida la proteína iniciadora de la replicación (Rep/AC1/C1), la proteína activadora de la transcripción (TrAP/AC2/C2), la proteína potenciadora de la replicación (REn/AC3/C3), la proteína de la cubierta (CP), el movimiento proteína (MP/BC1) y proteína transportadora nuclear (NSP/BV1). Debido a la limitada capacidad de codificación de los genomas virales, las proteínas codificadas evolucionaron hasta convertirse en proteínas multifuncionales para albergar tanto las funciones de soporte del ciclo del virus como las de supresión de la inmunidad del huésped.

Figura 1. Organización genómica de los geminivirus (familia Geminiviridae): La familia Geminiviridae incluye nueve géneros representados por especies monopartitas o bipartitas. LIR denota la región intergénica larga, SIR, la región intergénica corta y CR, la región común. La proteína iniciadora de la replicación de proteínas virales, Rep (C1), y la proteína potenciadora de la replicación, Ren (C3), están asociadas con la replicación, y la proteína activadora de la transcripción, Trap (C2), con la transcripción de genes virales y del hospedador; AC4 es un factor de virulencia. La proteína de la cápside (CP) se indica en los genomas monopartito y bipartito. En especies monopartitas, V2 representa la proteína de movimiento (MP).

En los begomovirus bipartitos, MP (BC1) está codificado por el ADN-B que también codifica la proteína transportadora nuclear, NSP (BV1), que facilita el movimiento nucleocitoplasmático del ADN viral. Los begomovirus bipartitos a menudo se asocian con satélites de ADN: los satélites alfa, que codifican una proteína de replicación (Rep), y los satélites beta, que codifican la proteína C1 relacionada con la virulencia. A-rich es una región rica en adenina conservada de los satélites de ADN, y SCR es la región conservada por satélite. Al igual que con C1, los productos codificados de los ORF V1, V2, BV1, C2, C4 y AC3 de algunas especies de geminivirus también se informan como factores de virulencia. Adaptado de [19].

3. Los geminivirus activan y suprimen respuestas virales similares a PTI y ETI

Aunque los virus son parásitos intracelulares, estudios recientes han demostrado que la infección por virus puede activar respuestas similares a PTI en el huésped [7,20]. Sin embargo, los PAMP virales y sus PRR afines no se han aislado ni caracterizado y, por lo tanto, el mecanismo de activación de PTI en respuesta a la infección viral sigue siendo desconocido. El conocimiento fragmentado sobre la PTI viral incluye la observación de que se ha demostrado que el ARN de plantas infectadas y el ARN de doble cadena (ds) [poli(I: C)] desencadenan respuestas típicas de PTI en una manera dependiente del receptor de embriogénesis somática quinasa 1 (SERK1) [21,22]. SERK1 pertenece a la subfamilia II de las quinasas tipo receptor (RLK) transmembrana ricas en leucina (LRR) que abarcan varios correceptores caracterizados de PRR [6,23]. El dsRNA viral puede considerarse como PAMP potencial, ya que generalmente se genera en plantas infectadas por virus de ARN y ADN [7,21].

Sin embargo, los PRR reconocen extracelularmente los PAMP no virales y, como parásitos obligados intracelulares, no está claro si los PRR de las plantas percibirían los virus a través de su dominio de detección de PAMP extracelular.

Similar a la activación de SERK1 mediada por dsRNA, NIK1, otro miembro LRR-RLK de la subfamilia II de correceptores, puede ser activado por ácidos nucleicos derivados de begomovirus [7]. Sin embargo, la activación de NIK1 inducida por PAMP virales proporcionados exógenamente requiere hojas dañadas mecánicamente para facilitar la entrada de ácidos nucleicos derivados de begomovirus en células de hojas de Arabidopsis thaliana no infectadas. Estos resultados sugieren que los PRR detectan los PAMP virales intracelularmente, lo que requeriría una internalización endocítica del dominio extracelular de detección de PRR o la percepción a través del dominio citosólico de la quinasa PRR.

En las células de mamíferos, la percepción de los ácidos nucleicos derivados del virus (ADN, ssRNA y dsRNA) ocurre intracelularmente por el dominio LRR de los receptores endosomales tipo toll (TLR) o por el dominio sensor de quinasa de los receptores citosólicos [24,25]. Un ejemplo de un dominio de quinasa de detección de dsRNA de mamífero incluye la proteína quinasa activada por ARN (PKR), que fosforila eIF2 alfa para detener la traducción en respuesta a la infección por virus [25]. La demostración reciente de que los dsRNA inducen la fosforilación de eIF2 alfa en Arabidopsis puede sugerir un mecanismo similar para la activación del dominio del sensor de quinasa mediada por PAMP viral en células vegetales [26].

Además de SERK1, requerido para la activación viral de PTI, la subfamilia II de LRR-RLK comprende miembros que funcionan como correceptores para múltiples complejos de RLK involucrados en la defensa [6,23]. La configuración del receptor de los miembros de la subfamilia II LRR-RLK incluye un dominio extracelular N-terminal que alberga cuatro LRR completos y un quinto LRR incompleto, un segmento transmembrana de un solo paso y un dominio serina/treonina quinasa conservado en el lado citosólico. 27,28] (Figura 2).

Entre los miembros del clado LRRII-RLK, la cinasa asociada 1 (BAK1) insensible a los brasinosteroides 1 (BRI1), también denominada SERK3, representa el correceptor mejor caracterizado que forma complejos con múltiples PRR, ensamblando complejos inmunes activos para iniciar PTI viral y no viral [6,29]. Los ejemplos de PRR para el correceptor BAK1 incluyen el receptor de flagelina flagelina sensing 2 (FLS2), el receptor termoinestable del factor de elongación (EF-Tu) (EFR) o el receptor 1 de PEP1 (PEPR1), que perciben PAMP/DAMP específicos y desencadenan PTI ( revisado en [6]). También se ha demostrado que miembros adicionales de la subfamilia LRRII-RLK, SERK4/BKK1 (BAK1-como quinasa 1) y NIK1 funcionan en la inmunidad antiviral [30,31].

Aunque aún no se han identificado PRR sensibles a ácidos nucleicos en plantas, la infección por virus induce varios eventos inmunes a marcadores de PTI, lo que indica que la PTI viral puede operar en plantas con mecanismos similares a los de la PTI no viral [7,21,32]. Además, la preactivación de PTI con PAMP no virales aumenta la resistencia contra los virus, y los inhibidores de PTI mejoran la susceptibilidad a la infección por virus [33,34]. Los estudios de genética inversa dirigidos a los componentes anteriores de PTI también han confirmado que las plantas emplean PTI para combatir la infección por virus. Se ha demostrado que la inactivación de los correceptores de PTI BAK1, SERK1 y SERK4/BKK1 aumenta la susceptibilidad a la infección por virus de ARN [8,22,29,31]. Los precedentes en la literatura indican que la infección por geminivirus activa y suprime la PTI (Figura 3). Rep de diferentes geminivirus induce genes marcadores asociados a PTI y defensas dependientes de SA [35,36].

Cuando se coexpresa con la proteína C4 del virus del enrollamiento de la hoja amarilla del tomate (TYLCV), Rep redirige C4 a los cloroplastos donde actúa como un supresor de PTI al reducir las señales de defensa dependientes de SA y ROS [20]. La infección por geminivirus promueve la translocación de C4 N-miristoilado unido a la membrana plasmática a los cloroplastos, donde el C4 no miristoilado interactúa con el receptor de detección de calcio (CAS) de la planta y dificulta la biosíntesis de SA y las defensas mediadas [37]. Además de Rep y C4, se ha demostrado que la proteína beta satélite C1 del virus chino del enrollamiento de la hoja amarilla del tomate (TYLCCV), necesaria para la inducción de síntomas, interfiere con las respuestas similares a las de la PTI. C1 afecta la activación de MAPK inducida por PTI y las respuestas posteriores al apuntar a MKK2 en A. thaliana y Nicotiana benthamiana [38,39].

TYLCV C4 también interactúa con RLK, incluido FLS2, un PRR típico activado por la flagelina PAMP bacteriana, y NIK1, un receptor inmunitario antiviral que puede proteger a las plantas contra el begomovirus [3,40]. Se ha demostrado que la interacción de C4 con FLS2 inhibe parcialmente las respuestas similares a PTI [40]. La expresión ectópica de C4 en Arabidopsis inhibió el estallido temprano de ROS apoplásico después de la percepción de flg22, pero no la expresión de los genes de defensa del marcador PTI, y tampoco afectó la inhibición tardía del crecimiento mediada por la activación de PTI. Del mismo modo, se ha demostrado que la NSP interactúa con el correceptor FLS2 BAK1 y, por lo tanto, puede afectar las respuestas inmunitarias tras la percepción del patógeno, de manera similar a la inhibición de NIK1 por la NSP codificada por begomovirus [23,41]. Sin embargo, la interacción NSP-BAK1 solo ha sido demostrada por el sistema de dos híbridos de levadura; por lo tanto, se necesitan más estudios para asignar una función supresora de PTI a NSP.

Figura 3. Inmunidad innata mediada por receptores contra los geminivirus y actividades virales de contradefensa: como cualquier otro virus vegetal, los geminivirus son parásitos intracelulares obligados que el insecto vector transporta al citoplasma de las células vegetales. Es probable que el desempaquetado de partículas virales ocurra en el citoplasma.

Luego, el ssDNA viral (v) unido a CP se dirige al núcleo donde v-ssDNA se convierte en v-dsDNA para replicar el genoma viral a través del mecanismo de círculo rodante y para transcribir los genes virales. La infección por geminivirus induce y suprime la inmunidad innata de la planta. Los ácidos nucleicos derivados de geminivirus pueden actuar como un PAMP viral para inducir la dimerización de un PRR aún por identificar con su correceptor SERK1 para iniciar la vía de señalización de PTI. Se requiere SERK1 para la PTI viral provocada por dsRNA, pero no existe evidencia directa de su participación en la PTI geminiviral. FLS2 puede funcionar como un PRR geminiviral porque C4 actúa como un efector de virulencia al unirse a FLS2 e inhibir las respuestas tempranas de PTI. Asimismo, el efector de virulencia C1 del satélite beta afecta a la cascada MAPKinase. En un genotipo de Phaseolus vulgaris resistente al virus del mosaico del enanismo del frijol (BDMV), la NSP actúa como un factor de avirulencia; es reconocido por un receptor intracelular desconocido y activa HR, muerte celular y respuestas similares a ETI.

Un receptor intracelular NLR típico de ETI (TYNBS1) confiere resistencia a TYLCV, aunque se desconoce el factor de avirulencia geminivirus afín. Se ha demostrado que Rep induce defensas mediadas por ROS y SA. Como efectores de virulencia, C4 y C2 contrarrestan la activación de ETI al suprimir la HR y la muerte celular. C4 también inhibe las defensas mediadas por SA. Los signos de interrogación indican eventos no bien aclarados o desconocidos. Las flechas de línea continua describen eventos demostrados experimentalmente y las flechas de línea punteada indican eventos genéticamente implicados. Consulte la Figura 1 para ver las designaciones de las proteínas virales. La figura se creó con BioRender 101 (BioRender.com; https://biorender.com/, consultado el 1 de abril de 2021).

La segunda capa de la inmunidad innata de la planta, ETI, representa una línea de defensa del huésped más específica y robusta que, a diferencia de la PTI, a menudo da como resultado la muerte celular programada, la respuesta hipersensible (HR), para restringir el patógeno al sitio de infección [42]. La ETI depende de los receptores inmunitarios intracelulares (proteínas de resistencia, R), que reconocen, directa o indirectamente, efectores avirulentos de patógenos muy específicos para activar las respuestas inmunitarias (11,14,20). que se une a los receptores de repeticiones ricas en leucina (NLR) [14,43,44] El locus de resistencia Ty-2 natural a TYLCV codifica una proteína NB-LRR, llamada TYNBS1, que podría activar ETI a través del reconocimiento de un -ser efector geminiviral identificado [45].

Los ejemplos de proteínas de resistencia no NB-LRR contra TYLCV incluyen las proteínas sensoras Ty-1 y Ty-3, que codifican una ARN polimerasa dependiente de ARN (RDR) [46], y el gen de resistencia recesivo codificado por el locus Ty-5, el factor de vigilancia del ARN mensajero Pelota [47,48]. Sin embargo, la resistencia basada en Ty-1-contra TYLCV está desacoplada de ETI e implica un silenciamiento transcripcional mejorado del gen [49], y se desconoce el mecanismo subyacente que media la resistencia de Pelota contra los geminivirus.

La evidencia adicional de que los geminivirus activan la ETI se deriva de estudios de inductores y supresores de geminivirus de respuestas similares a HR y ETI (Figura 3). La infección por geminivirus induce una respuesta hipersensible (HR) y genes relacionados con la senescencia sin desarrollar un fenotipo de muerte celular visible [50]. Más específicamente, se ha demostrado que las proteínas de geminivirus Rep, NSP y V2 inducen HR [51–53].

Por el contrario, algunas proteínas geminivirales poseen la capacidad de suprimir la muerte celular similar a la HR [19]. Se ha demostrado que la proteína C2 del virus del enrollamiento de la hoja de papaya (PaLCuV) y el virus del enrollamiento de la hoja de algodón Kokhran (CLCuKoV) inhiben la HR mediada por V2- [53]. Asimismo, la infección por TYLCV alivia la muerte celular en plantas de tomate, inducida por la inactivación de la proteína de choque térmico 90 (HSP90) y supresora del alelo G2 de Skp1 (SGT1) [54].

Aún así, se desconoce el mecanismo de supresión de la muerte celular mediado por TYLCV. Por el contrario, el mecanismo subyacente para la actividad supresora de la muerte celular de C4 del virus Yunnan del enrollamiento de la hoja del tomate (TLCYnV) se ha descubierto recientemente [55]. C4 interactúa con HIR1, altera la autooligomerización de HIR1 y promueve su degradación, lo que inhibe la HR mediada por HIR1-y aumenta la patogenicidad del virus. Aunque varias líneas de evidencia indican que los begomovirus tanto monopartitos como bipartitos inducen y suprimen la HR, los mecanismos de activación y supresión de ETI por parte de los geminivirus aún están lejos de comprenderse.

4. Señalización antiviral mediada por NIK1-y diafonía con inmunidad antibacteriana

NIK1 se identificó por primera vez en tomates como un objetivo de virulencia de NSP del virus del mosaico dorado del tomate (TGMV). Transduce una señal antiviral que culmina en la supresión de la traducción global del huésped [16,18]. La interacción de NIK1 con NSP se conserva entre NIK de diferentes huéspedes, como Arabidopsis, soja y tomate, y NSP de distintos begomovirus, incluido el virus del enrollamiento de la hoja de la col (CabLCV), TGMV, virus de la hoja amarilla arrugada del tomate (TCrYLV) y amarillo del tomate. virus de la mancha (ToYSV) [30,56]. Recientemente, se ha demostrado que NIK2 de Arabidopsis funciona como un parálogo de NIK1 en la vía de señalización antiviral [7,27].

Aunque la señalización antiviral mediada por NIK1-se ha considerado un nuevo paradigma para la inmunidad antiviral de las plantas, exhibe varias características de PTI [57]. En primer lugar, NIK1 está relacionado estructuralmente con los correceptores típicos de PTI BAK1, SERK4 y SERK1, que muestran un dominio quinasa altamente conservado y una configuración similar del dominio extracelular LRR [27] (Figura 2).

En segundo lugar, la activación de NIK1 requiere la fosforilación en la treonina-474, una posición conservada entre los sitios de activación de BAK1, SERK4 y SERK1, lo que puede indicar un mecanismo similar para la activación de la cinasa [58]. En tercer lugar, NIK1 es activado por ácidos nucleicos derivados de begomovirus, lo que se asemeja al mecanismo de activación de PTI por los PAMP virales [7,22]. Finalmente, la señalización antiviral mediada por NIK1-es inhibida por NSP codificada por begomovirus, cumpliendo la premisa de que la activación exitosa de ETI dependería de la supresión de PTI por efectores virales [7,11]. Los ejemplos de supresores de PTI de otros virus de plantas incluyen CP del virus de la viruela del ciruelo (PPV), género Potyvirus [8], P6 del virus del mosaico de la coliflor (CaMV), género Caulimovirus [59] y MP del virus del mosaico del pepino (CMV), Cucumovirus. género [9]. Por lo tanto, al igual que la PTI viral clásica, la señalización antiviral mediada por NIK1-es activada y reprimida por la infección por begomovirus.

A pesar de las similitudes entre la señalización de PTI y NIK1, los eventos aguas abajo de la activación del receptor/correceptor y el montaje de una respuesta de defensa difieren considerablemente. Por lo general, la activación de PTI da como resultado la acumulación de ROS como una respuesta temprana, seguida de la activación de MAP quinasas, la inducción de genes de defensa asociados con PTI, la síntesis de etileno y ácido salicílico y la deposición de calosa [5]. A diferencia de las respuestas inmunitarias de PTI, las NIK1-median la señalización antiviral y dan como resultado la supresión de la traducción global del huésped (Figura 4) [60].

De acuerdo con el modelo mecánico para la activación de NIK1, durante la infección, los ácidos nucleicos derivados de begomovirus funcionan como PAMP virales que inducen la dimerización de NIK1 consigo mismo, NIK2 o un receptor desconocido (Figura 4) [7,30]. Como miembros de la subfamilia II de LRRII-RLK con una configuración de ectodominio similar a la de los correceptores de PTI, Arabidopsis NIK1 y su parálogo NIK2 pueden funcionar como correceptores de PRR sensibles a ácidos nucleicos desconocidos [6]. Una formación activa de inmunocomplejos conduce a la fosforilación de NIK1 en Thr-474, esencial para que la activación de la quinasa NIK1 inicie la señalización [41,58]. NIK1 activado media la fosforilación de la proteína ribosómica (RP) L10, que a su vez promueve su translocación al núcleo [61,62]. NIK1 puede controlar el grado de fosforilación de RPL10 mediante autofosforilación secuencial en el residuo Thr-469 funcionalmente antagónico [41].

En el núcleo, la RPL10 fosforilada interactúa con el represor transcripcional L10-que interactúa con la proteína que contiene el dominio Myb (LIMYB) para reprimir por completo la expresión de los genes relacionados con la maquinaria de traducción, lo que provoca la supresión de la síntesis global de proteínas [18]. Los ARNm virales no pueden escapar de la supresión de la traducción del huésped; no se traducen de manera eficiente, comprometiendo la infección [16,18]. Al contrarrestar el mecanismo de activación de la vía de defensa, la NSP interactúa con el dominio quinasa para prevenir la fosforilación y activación de NIK1, creando un ambiente que es más favorable para la infección por begomovirus [30,41,61]. Por lo tanto, la señalización antiviral mediada por NIK1-es una defensa del huésped suprimida evolutivamente por los begomovirus.

Figura 4. Señalización antiviral mediada por NIK1-y diafonía con inmunidad antibacteriana: En células no infectadas, (1) los conjuntos de NIK1 se unen al PRR FLS2 y al correceptor BAK1 de PTI para prevenir la autoinmunidad. (2) Al comienzo de la infección, el ssDNA unido a CP se transporta al núcleo para la replicación del genoma viral y la transcripción de genes virales. (3)

En las células infectadas, los ácidos nucleicos derivados de geminivirus actúan como PAMP virales e inducen la dimerización de NIK1 consigo mismo o con otro receptor desconocido (similar a PRR) para la transfosforilación de los dominios intracelulares de cinasa. La fosforilación de NIK1 en Thr-474 activa la cinasa que, a su vez, media en la fosforilación de RPL10. (4) La RPL10 fosforilada se redirige al núcleo, donde interactúa con LIMYB para reprimir la expresión de proteínas ribosómicas (RB) y genes relacionados con la maquinaria de traducción, lo que culmina en la supresión de la traducción del ARNm viral y del huésped. (5) NSP contrarresta la activación de este mecanismo antiviral uniéndose al dominio quinasa NIK1, evitando así la fosforilación y activación de NIK1. (6) La infección bacteriana (Pseudomonas spp) proporciona la flagelina PAMP bacteriana apoplásica (flg22), que es reconocida por PRR FLS2, lo que induce la formación del complejo inmunitario activo FLS2-BAK1 para iniciar la PTI. El NIK1 unido a FLS2-BAK1-es entonces fosforilado en Thr-474 por el BAK1 activado, (7) aumentando la supresión de NIK1 de PTI pero (8) activando el NIK1-mediado señalización antiviral que da como resultado la supresión de la traducción global. (9) El C4 de los geminivirus se une a FLS2 e inhibe las respuestas tempranas de PTI y la posterior activación de NIK1 creando un ambiente que favorece la infección por el virus. Los signos de interrogación indican eventos no bien aclarados o desconocidos. La figura fue creada con BioRender 101.

La inmunidad mediada por NIK1-se comunica con PTI porque NIK1 y NIK2 también funcionan como supresores de PTI (Figura 4) [17]. La inactivación de NIK1 o NIK2 en Arabidopsis mejora la activación de PTI y confiere resistencia a Pseudomonas syringae, un fenotipo opuesto que muestran las líneas que sobreexpresan NIK. En condiciones normales, NIK1 interactúa con el receptor de flagelina FLS2 y su correceptor BAK1 para interferir con la formación de complejos inmunes y prevenir la autoinmunidad (Figura 4).

La flagelina PAMP bacteriana, o su péptido activo flg22, interactúa con FLS2 e induce la dimerización con BAK1, lo que conduce a la formación de un complejo inmunitario activo para iniciar la señalización de PTI. La activación de BAK1 mediada por FLS2-promueve la fosforilación de NIK1 en el sitio de activación Thr-474, lo que estimula aún más la interacción de NIK1 con FLS2 y BAK1 para controlar el grado de activación de PTI y, a su vez, desencadena la activación de NIK 1-señalización antiviral mediada. La fosforilación de NIK1 inducida por Flg22-requiere tanto PRR FLS2 como su correceptor BAK1, lo que indica que NIK1 actúa aguas abajo de la señalización del receptor. Estos resultados corroboran el argumento de que NIK1 puede funcionar como un correceptor en la activación inducida por ligandos de un receptor de detección de ácidos nucleicos (PRR) aún desconocido para provocar la defensa antiviral mediada por NIK1-. También sugieren que un PAMP bacteriano puede activar la resistencia a begomovirus a través de la fosforilación de NIK1, lo que puede aliviar la inhibición de NSP. Varias líneas de evidencia indican que la activación de NIK1 mediada por fosforilación está aguas abajo de la inhibición de NIK1 por NSP codificada por begomovirus.

En primer lugar, el sitio de unión a NSP en NIK1 se mapea dentro de un tramo de 80 aminoácidos que se superpone al bucle de activación y al sitio de activación de la cinasa (Thr474) [30]. En segundo lugar, la sustitución del sitio de activación Thr-474 por un aspartato crea un mutante fosfomimético que la NSP ya no inhibe [41]. Finalmente, la sobreexpresión del mutante fosfomimético NIK1-T474D en plantas de tomate y Arabidopsis confiere una amplia resistencia a la infección por begomovirus [16,18]. Por lo tanto, el tratamiento de los huéspedes con el PAMP flg22 bacteriano antes de la infección por begomovirus puede conducir a una respuesta inmunitaria antiviral mediada por NIK1-eficiente al pasar por alto la inhibición de NSP. Esta interacción entre las respuestas inmunitarias permite que las bacterias activen la inmunidad contra los virus, lo que evita múltiples infecciones por patógenos de diferentes reinos, presumiblemente para evitar la competencia.

5. Conclusiones

Estudios recientes han demostrado que las plantas despliegan ambos niveles de la inmunidad innata clásica, PTI y ETI, para combatir la infección por virus, y los geminivirus no son una excepción. Sin embargo, la evidencia de PTI y ETI geminivirales se basa en las observaciones de que la infección por geminivirus puede inducir y suprimir respuestas similares a PTI y ETI. Además, algunas proteínas geminivirales funcionan como supresores de PTI, y al menos un gen de resistencia aislado a TYLCV muestra la configuración clásica NL-LRR de proteínas R intracelulares que provocan ETI. Sin embargo, nuestro conocimiento sobre los mecanismos geminivirales de PTI y ETI aún es rudimentario, y se desconocen varios pasos en la activación y respuesta de PTI y ETI. Por ejemplo, no conocemos la identidad de los PAMP geminivirales que inducirían la PTI, y no se han identificado los PRR afines.

Además, el repertorio de supresores geminivirales de PTI está restringido a C4 y quizás a C1 y NSP. Se ha demostrado que la señalización antiviral mediada por NIK1-suprimida por NSP se comunica de forma cruzada con la PTI bacteriana. Además de suprimir la traducción global del huésped, la activación de NIK1 conduce a la supresión de la PTI bacteriana, lo que restringe aún más el uso de señalización antiviral mediada por NIK1-sostenida para controlar la infección por virus. El aislamiento de PAMP geminivirales y PRR afines, efectores geminivirales (genes Avr) y objetivos de host NL-LRR ayudará a dilucidar el mecanismo de activación de ETI y supresión de PTI como base para comprender la dinámica de presión evolutiva que actúa sobre geminivirus y las interacciones del huésped. Esta comprensión ayudará en última instancia a determinar cómo implementar el sistema inmunitario para controlar la infección por geminivirus.

Contribuciones de autor:

MAF y RMT escribieron el primer borrador del manuscrito. EPBF concibió y supervisó los temas de revisión. Todos los autores contribuyeron al artículo. Todos los autores han leído y aceptado la versión publicada del manuscrito.

Fondos:

Este trabajo fue financiado parcialmente por CAPES código de financiación 001, CNPq, FAPEMIG y el Instituto Nacional de Ciencia y Tecnología en interacciones Planta-Peste. MA es beneficiario de una beca de posgrado de CAPES y RMT cuenta con el apoyo de una beca de posgrado de la FAPMIG.

Conflictos de interés:

Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

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