Progreso de la investigación de los ATG involucrados en la inmunidad de las plantas y el metabolismo de NPR1

Abstracto:

La autofagia es una vía esencial para degradar proteínas y orgánulos en exceso y anormales a través de su absorción en autofagosomas que posteriormente se fusionan con la vacuola. Los genes relacionados con la autofagia (ATG) son esenciales para la formación de autofagosomas. Hasta la fecha, se han identificado alrededor de 35 ATG en Arabidopsis, que están involucrados en la aparición y regulación de la autofagia.

Entre estas, 17 proteínas están relacionadas con la resistencia contra patógenos de plantas. El coactivador de transcripción no expresión de genes relacionados con la patogénesis 1 (NPR1) está involucrado en la inmunidad innata y la resistencia adquirida en las plantas, que regula la mayoría de los genes sensibles al ácido salicílico (SA). Este documento resume principalmente el papel de los ATG y NPR1 en la inmunidad de las plantas y el avance de la investigación sobre los ATG en el metabolismo de NPR1, proporcionando una nueva idea para explorar la relación entre ATG y NPR1.

Palabras clave:

arabidopsis; autofagia; NPR1; inmunidad vegetal.

La autofagia y la inmunidad están estrechamente relacionadas, y las dos se promueven mutuamente y mantienen una buena salud.

La autofagia es un proceso metabólico importante en las células, que proporciona energía y materias primas para las células al engullir los desechos y los orgánulos dañados dentro de las células y descomponerlos en nutrientes. La autofagia juega un papel importante en el metabolismo celular y las actividades de la vida y ayuda a mantener la homeostasis celular y resistir varios estímulos de estrés externos.

La inmunidad es un mecanismo de defensa importante para el cuerpo contra la invasión de patógenos extraños y el crecimiento de tejidos malignos, incluidos dos niveles de inmunidad innata e inmunidad adquirida. La inmunidad innata puede identificar y atacar rápidamente a los patógenos invasores, mientras que la inmunidad adquirida mejora la defensa contra los patógenos a través de mecanismos como la presentación de antígenos y la producción de anticuerpos.

La relación entre autofagia e inmunidad se manifiesta principalmente en los siguientes aspectos:

1. La autofagia puede eliminar proteínas y antígenos dañinos en las células, reducir la estimulación del estrés de las células y la activación del sistema inmunológico.

2. La autofagia puede participar en el proceso de presentación de antígenos, presentando antígenos de origen interno a las células inmunitarias y potenciando el efecto de la inmunidad adquirida.

3. La autofagia puede participar en la regulación, división y proliferación metabólica de las células inmunitarias y mejorar la vitalidad y la sensibilidad inmunitaria de las células inmunitarias.

En general, la estrecha relación entre la autofagia y la inmunidad juega un papel importante en el mantenimiento de la homeostasis y la resistencia a las enfermedades. Fenómenos como la disminución de la inmunidad o la disfunción de la autofagia pueden conducir fácilmente a diversas enfermedades inmunológicas y enfermedades metabólicas crónicas en el cuerpo, por lo que es necesario prestar atención al autocuidado y al manejo científico. Desde este punto de vista, debemos prestar especial atención a mejorar nuestra inmunidad. Cistanche tiene el efecto de mejorar significativamente la inmunidad. Cistanche es rico en una variedad de sustancias antioxidantes, como vitamina C, vitamina C, carotenoides, etc. Estos ingredientes pueden eliminar los radicales libres, reducir el estrés oxidativo y mejorar la resistencia del sistema inmunológico.

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1. Inmunidad vegetal

1.1. PTI y ETI

Las plantas han desarrollado un sistema inmunitario complejo para combatir la amenaza de los microorganismos patógenos en la naturaleza, incluida la inmunidad innata y adquirida [1–3]. Posee dos líneas de defensa inmunitarias innatas que permiten respuestas de defensa autónomas de las células ante la infección por patógenos. Para la primera línea de inmunidad innata, los receptores de reconocimiento de patrones localizados en la superficie de las células vegetales (PRR) reconocen el patrón molecular asociado a microbios (MAMP) o el patrón molecular asociado a patógenos (PAMP) para activar la inmunidad desencadenada por patrones moleculares asociados a patógenos (PAMP). -inmunidad desencadenada, PTI) [4-6].

Sin embargo, algunos patógenos de plantas pueden producir efectores para inhibir la PTI. La otra línea de defensa inmune es activada por las proteínas codificadas por genes de resistencia (genes R), estas proteínas pueden reconocer directa o indirectamente los efectores secretados por los microorganismos patógenos. Este proceso se conoce como inmunidad desencadenada por efectores (ETI), que generalmente conduce a la muerte celular programada local (PCD) llamada respuesta hipersensible (HR) [7,8]. Los genes R se expresan mucho durante la infección por patógenos, la mayoría de ellos codifican el dominio de unión a nucleótidos (NB) y las proteínas que contienen repeticiones ricas en Leu (LRR) (NLR) que reconocen los efectores de patógenos y activan ETI, lo que generalmente conduce a la acumulación de especies reactivas de oxígeno (ROS) y HR. Según las estructuras N-terminales, las proteínas NLR se pueden clasificar en dos categorías. TIR-NLR (TNL) contiene la región toll/interleukin-1-receptor (TIR) ​​y CC-NLR (CNL) contiene el dominio de bobina enrollada (CC) [9–15].

Los últimos estudios han aclarado el nuevo mecanismo de diafonía y cooperación entre PTI y ETI, activan muchas vías que están estrechamente relacionadas entre sí y activan las vías de señalización inmune de las plantas [16-18]. ETI mejora las respuestas de PTI, incluida la producción de ROS, la deposición de callosa y la regulación positiva de la expresión génica [16]. Además, la HR-PCD inducida por ETI se ve reforzada por PTI [16]. Más importante aún, la eliminación de genes clave en la vía de PTI inhibe la ETI. En mutantes PRR/co-receptor de Arabidopsis, mutantes fls2/ever/cerk1 (fec) y bak1/bkk1/cerk1 (bbc), la ETI inducida por Pst DC3000 (avrRpt2) se vio gravemente afectada [17,18]. Indica que la activación de ETI requiere la participación de PTI, este hallazgo tiene implicaciones importantes para futuros estudios de inmunidad de plantas.

1.2. RAE

La respuesta de defensa local puede activar la resistencia adquirida por el sistema de la planta (SAR), que emite señales químicas para alertar a las células y tejidos vecinos y proteger a todo el organismo [19–23]. Por lo tanto, permite que la planta active las respuestas de defensa de manera más rápida, fuerte y efectiva cuando se ve desafiada posteriormente por patógenos. Esto requiere una regulación estricta y precisa de las hormonas, metabolitos y proteínas vegetales [24–28]. La activación de SAR está asociada con la acumulación de ácido salicílico (SA) y la inducción de genes relacionados con la patogénesis (PR) [29-31]. Estudios recientes han demostrado que el ácido pipecólico (Pip) y el glicerol-3-fosfato (G3P) estimulan la biosíntesis del otro y actúan juntos para desencadenar el SAR intracelular y la emisión de señales de planta a planta (PTP) [32,33] .

2. ATG involucrados en la resistencia de las plantas a los patógenos

La autofagia es un mecanismo regulador intracelular conservado evolutivamente, que implica la degradación y el reciclaje de proteínas, metabolitos y orgánulos intracelulares. Una de sus principales características es la formación de vesículas de doble membrana, conocidas como autofagosomas, que engullen una porción del citoplasma y la transportan a vacuolas para su degradación [34-37]. Se han identificado en la levadura más de 40 genes relacionados con la autofagia (ATG) que regulan estrictamente este proceso de tráfico de membrana [38]. En Arabidopsis, se han identificado muchos genes con similitud de secuencia con los ATG de levadura.

La información actual de la base de datos TAIR de Arabidopsis y la literatura relacionada mostró que se han identificado alrededor de 35 ATG. A excepción de ATG14/29/31, se han encontrado otros genes homólogos de ATG en levaduras [39]. El proceso evolutivo de la autofagia se divide en cuatro pasos: (1) el complejo ATG1-ATG13 y el objetivo de la rapamicina (TOR) inducen conjuntamente la autofagia. (2) El complejo ATG9 y fosfoinositido-3- quinasa (PI3Ks) que contiene ATG6, ATG14, clasificación de proteína vacuolar 15 (VPS15) y VPS34, participan en la clasificación de proteína y promueven la expansión de vesículas. (3) Dos sistemas de conjugación similares a la ubiquitina, los sistemas ATG5-ATG12 y ATG8-fosfatidil etanolamina (ATG8-PE), inducen la formación de autofagosomas. (4) La fusión de autofagosomas maduros con la vacuola [35,36,40–43].

En los últimos años se ha avanzado mucho en la identificación de ATG y en el estudio de las vías de autofagia. Algunas de estas mutaciones genéticas revelaron el papel fisiológico de la autofagia en el estrés nutricional (deficiencia de nitrógeno y carbono) y la senescencia [44–46]. Además, cada vez más estudios han demostrado que la autofagia también está involucrada en la respuesta inmune de las plantas [47–51]. La autofagia juega un papel en la promoción e inhibición de patógenos en las interacciones huésped-patógeno. Los huéspedes pueden inducir o inhibir la autofagia de las plantas durante la infección por patógenos, lo que es beneficioso para resistir la invasión de patógenos [52]. Un estudio reciente reveló la interacción entre diferentes ATG y diferentes efectores de patógenos. Los investigadores encontraron que ATG8 interactuaba con varios efectores, mientras que HrpZ1 apuntaba a ATG8 para mejorar los niveles de autofagia y aumentar la virulencia de Pto DC3000 hrcC, y HopF3 apuntaba a ATG8 para suprimir la autofagia.

Aunque en este estudio se encontraron interacciones entre ATG1, ATG7, ATG12 y varios efectores, el mecanismo exacto de estas interacciones en la resistencia a enfermedades de las plantas no está claro [52]. Algunas mutaciones knockout de ATG mostraron una mayor susceptibilidad a la infección por patógenos, como atg2, atg5, atg6, atg7, atg9, atg10 y atg18 [13,53–60]. Mientras que los mutantes atg2 mostraron menos HR-PCD y ATG4, ATG5 inhibió la aparición de HR-PCD, las plantas antisentido ATG6 mostraron una mayor HR-PCD durante la infección por patógenos [53–59,61]. Un estudio reciente informó que la modificación de la fosforilación de ATG18a suprimió la formación de autofagosomas durante la infección por patógenos, lo que resultó en una resistencia de la planta comprometida, lo que proporciona evidencia de la participación de la autofagia en la regulación inmune de la planta [62]. Aquí, resumimos la interacción entre bacterias, efectores fúngicos y ATG, así como el papel de la autofagia en HR-PCD y la regulación de la resistencia (Tabla 1).

3. Funciones de los NPR en la inmunidad de las plantas

3.1. La estructura de NPR1

La falta de expresión del coactivador de transcripción de genes relacionados con la patogénesis 1 (NPR1) es un factor regulador clave de SAR, que regula la mayoría de los genes que responden a SA [30,63–66]. NPR1 contiene un dominio N-terminal BTB/POZ (Broad-Compex, Tramtrack y BricaBrac/POxvirus y Zinc finger), un dominio repetido de anquirina (ANK), un dominio de transactivación C-terminal y una secuencia de localización nuclear [67–69 ]. NPR1 interactúa con el factor de unión al motivo TGACG (TGA) a través del dominio ANK o BTB/POZ [70–72]. En ausencia de SA, el dominio de transactivación C-terminal de NPR1 interactúa con el dominio BTB/POZ, que inhibe la función del coactivador transcripcional de NPR1. La unión de SA a NPR1 conduce a cambios conformacionales de NPR1, funciona como un coactivador de la transcripción génica con la liberación del dominio de transactivación C-terminal del dominio autoinhibidor N-terminal [71,73]. Un estudio reciente proporcionó una comprensión preliminar de la relación estructura-función de las proteínas NPR. Se identificó el núcleo de unión a SA (SBC) que consta de los aminoácidos 373–516 en el dominio C-terminal de NPR4. Arabidopsis NPR4 y NPR1 comparten una identidad de secuencia del 38,1 por ciento en su región SBC, comparten el mecanismo estructural del reconocimiento de SA. Además, este estudio también encontró que los cambios conformacionales de NPR4 SBC podrían ser inducidos por la unión de SA a NPR1 y NPR4 [74].

3.2. NPR1 e Inmunidad Innata

NPR1 es un regulador maestro de la resistencia de las plantas al estrés por patógenos, lo que confiere inmunidad a través de múltiples factores de transcripción [75–77]. La investigación durante los últimos 20 años ha revelado el mecanismo molecular potencial de NPR1 en diferentes estados celulares. En condiciones normales de crecimiento, NPR1 está presente en el citoplasma, estabilizado por enlaces disulfuro intermoleculares. La infección por patógenos da como resultado la acumulación de SA y la reacción de oligómero a monómero de NPR1 a través de cambios redox mediados por SA en la célula, lo que permite que NPR1 migre hacia el núcleo [75,78,79]. NPR1 activa indirectamente la expresión del gen PR al interactuar con TGA en el núcleo y desempeña un papel importante en la regulación de la proteína PR aguas abajo [63,80,81]. El NPR1 en la percepción de SA promueve la actividad transcripcional de los TGA [82]. Estudios recientes han demostrado que NPR1 interactúa con la quinasa 8 dependiente de ciclina (CDK8) y la susceptibilidad mejorada a la enfermedad 1 (EDS1) para promover la expresión de PR1 en la vía de señalización de SA [83,84].

Un nuevo estudio encontró que la formación de condensados ​​de NPR1 inducidos por SA (SINC) está mediada por grupos de cisteína conservados en regiones de trastorno intrínseco (IDR) de la proteína NPR1. Los SINC son ricos en proteínas sensibles al estrés, incluidos los receptores NB-NLR, proteínas sensibles al daño oxidativo y del ADN, y proteínas relacionadas con la ubiquitinación. Además, se requieren SINC para formar un complejo funcional NPR1-Cullin 3 RING E3 ligasa (CRL3) en el citoplasma. El complejo NPR1-CRL3 puede ubiquitinar y degradar EDS1 y algunos factores reguladores importantes de ETI, como los factores de transcripción WRKY, lo que promueve la supervivencia celular en ETI [85].

3.3. NPR3/NPR4 e inmunidad vegetal

En Arabidopsis, la familia NPR consta de NPR1 y cinco genes similares a NPR1-, denominados NPR1- like 2 (NPR2), NPR3, NPR4, BLADE-ON-PETIOLE2 (BOP2; NPR5) y BOP1 (NPR6) [86–89]. Cada miembro de la familia NPR contiene un conjunto de residuos de cisteína altamente conservados que se cree que están involucrados en el control redox [30]. Se confirmó que NPR1 y NPR3/NPR4 se unen a SA y funcionan como receptores de SA, con NPR1 (Kd=223.1 ± 38.85 nM) y NPR3 (Kd=176.7 ± 28.31 nM) uniéndose a SA con afinidad similar. Sin embargo, la afinidad de NPR4 (Kd=23.54 ± 2.743 nM) con SA es mucho mayor [82]. En condiciones normales, NPR4 es un ligando del sustrato CRL3 que puede interactuar con NPR1, lo que permite que el proteasoma se ubiquitine y degrade continuamente a NPR1. En este momento, NPR3/NPR4 inhibe la expresión de genes de defensa, lo que impide una respuesta autoinmune [90-92]. Durante la SAR, a medida que aumentan los niveles de SA, SA se une a NPR4, induce la disociación de NPR1 y NPR4 y altera el complejo de ligasa NPR4-Cullin3 E3 [90,92].

En este momento, la unión de SA a NPR3/NPR4 inhibe su actividad transcripcional, mientras que NPR1 en la percepción de SA mejora su activación transcripcional, lo que ayuda a inducir la expresión de genes de defensa [82]. Además, los estudios han demostrado que NPR3 y NPR4 pueden promover la PCD, mientras que NPR1 puede inhibir la PCD a través de la interacción génica de resistencia-avirulencia (R-Avr) [91]. Nuestro estudio anterior encontró que la expresión de ATG y las concentraciones de proteína de ATG7 y ATG8a-PE eran más bajas en los mutantes npr3/npr4 que en el tipo salvaje. NPR3 y NPR4 pueden regular la producción de autofagosomas mediante la promoción de dos sistemas conjugados similares a la ubiquitina [91].

4. Los ATG participan en la regulación del metabolismo de NPR1

4.1. Degradación de NPR1 mediada por proteasoma

La infección por patógenos provoca la acumulación de SA, lo que conduce a la modificación postraduccional de NPR1, lo que le permite ingresar al núcleo. NPR1 se recluta a Cullin3 (CUL3) para la ubiquitinación y posterior degradación, este proceso requiere la fosforilación de NPR1 en los residuos Ser11 y Ser15 [31,93–96]. La ubiquitinación de NPR1 es un proceso gradual. Solo cuando la poliubiquitinación de NPR1 se ve reforzada por el factor de conjugación de ubiquitina E4 (UBE4), se convierte en el objetivo de la degradación del proteasoma [95]. Las actividades de ubiquitina ligasa se oponen a la proteasa específica de ubiquitina (UBP6/7). UBP6/7 son dos deubiquitinasas relacionadas con proteosomas (DUB) que aumentan la longevidad de NPR1 [95]. Además de UBP6/7, otros DUB también pueden desempeñar un papel en la regulación de la expresión de genes de respuesta SA, pero su función exacta aún no está clara.

Algunos estudios han encontrado que las hormonas vegetales ácido abscísico (ABA) y SA afectan antagónicamente el nivel de NPR1 en las células. ABA promueve la degradación de NPR1 a través de la vía del proteasoma mediada por el complejo CUL3-NPR3/NPR4, mientras que SA protege a NPR1 de la degradación inducida por ABA a través de la fosforilación [97–100]. AvrPtoB tiene un dominio de ubiquitina ligasa Ubox E3 en el extremo C-terminal y muestra una interacción débil con NPR1 en condiciones no inducidas. SA promueve la interacción entre AvrPtoB y NPR1, AvrPtoB media la ubiquitinación de NPR1 por la ligasa E3 y media la degradación de NPR1 a través de la vía del proteasoma [101].

4.2. Relación entre ATG y NPR1

Los estudios han encontrado que NPR1 regula la expresión de ATG. NPR1 inhibió la expresión de ARNm de ATG1, ATG6 y ATG8a durante la HR temprana inducida por Psm ES4326/AvrRpt2 [61]. Se confirmó que el benzotiadiazol análogo de SA (BTH) induce la autofagia a través de la vía de señalización dependiente de NPR1-, y NPR1, NPR3 y NPR4 participan conjuntamente en la regulación de los autofagosomas [91].

Además, varios estudios han demostrado que NPR1 afecta el fenotipo de mutantes deficientes en autofagia. NPR1 podría acelerar la senescencia o la acumulación inducida por infección de proteínas ubiquitinadas y el estrés del retículo endoplásmico en atg2 [54]. Yoshimoto et al. encontraron que BTH podía inducir la senescencia y la muerte celular en mutantes atg5 pero no podía inducir la senescencia y la muerte celular en los mutantes dobles atg5 npr1, lo que indica que el fenotipo de muerte celular en los mutantes atg5 dependía de NPR1 bajo la inducción de SA [57]. Nuestro estudio anterior también encontró que ATG4 promovió la degradación de NPR1 al inhibir el consumo de SA libre [61]. En los últimos años, la relación entre ATGs y NPR1 se ha ido desvelando paulatinamente (tabla 2), pero aún quedan muchos problemas por resolver.

5. Conclusiones y Perspectivas Futuras

La degradación de proteínas y orgánulos mediada por autofagia es esencial para el crecimiento y desarrollo de las plantas, el mantenimiento de la homeostasis celular y la respuesta inmunitaria [34–37,44–51]. Una serie de ATG ubicados en el sitio de ensamblaje del fagoforo (PAS) inician el proceso de autofagia. Después de eso, el complejo PI3Ks ayuda a formar la nucleación de la autofagia, seguida de la elongación de la membrana del autofagosoma [35,36,40–43,102]. La actividad de NPR1 está regulada por fosforilación, desfosforilación, ubiquitinación y deubiquitinación, y el proteasoma está involucrado en su proceso de degradación (Figura 1). Sin embargo, aún quedan algunas preguntas por responder, como si NPR1, NPR3 y NPR4 tienen efectos opuestos sobre la regulación de la autofagia y la resistencia a la invasión de patógenos. ¿Correprimen la producción de autofagosomas y la expresión de EDS1? En los últimos años, se ha revelado gradualmente el papel de los ATG (ATG2, ATG5, ATG7 y ATG18a) en la resistencia de las plantas a las enfermedades (Cuadro 1). En general, la acumulación de SA conduce al brote de ROS e induce aún más la autofagia, mientras que la autofagia puede reducir la producción de ROS, formando así un mecanismo de regulación de retroalimentación negativa. Los ATG, como ATG6, también pueden regular la aparición de HR-PCD [48,56,57,103,104]. Se ha demostrado que NPR1 inhibe HR-PCD y afecta el nivel de ROS en las plantas, mientras que también se ve afectado por el nivel de ROS [30,91].

Con base en esta evidencia, se necesita más investigación para responder las siguientes preguntas: ¿La mutación o sobreexpresión de ATG afecta la transformación de NPR1 de dímero a monómero? ¿Cuáles son los efectos de diferentes ATG en NPR1 que ingresan al núcleo? ¿Cuál es la relación entre los ATG y la regulación NPR1 de la respuesta HR-PCD? ¿La autofagia y el proteasoma 26S co-regulan el recambio de NPR1? Un estudio en profundidad de estos temas nos ayudará a comprender cómo la vía de la autofagia participa en la regulación del metabolismo de NPR1.

Un estudio reciente mostró que la expresión de la proteína de NPR1 fue significativamente mayor en atg4a4b que en el tipo salvaje en condiciones normales y la expresión de NPR1 en atg4a4b fue mayor que en el tipo salvaje bajo el tratamiento con avrRpt2 [61]. Con base en el hallazgo anterior y las relaciones entre ATG6, HRPCD y NPR1, se propuso una hipótesis sobre la participación de los ATG en el metabolismo de NPR1 (Figura 1): ATG6 puede promover la translocación nuclear de NPR1 al afectar el nivel de fosforilación de NPR1, mientras que ATG4 puede tener el efecto contrario.

Contribuciones de autor:

La idea del artículo fue concebida por SH y BZ; la estructura del manuscrito fue diseñada por SH y BZ; las tablas y el trabajo gráfico fueron creados por SH; redacción: revisión y edición, SH, BZ y WC Todos los autores han leído y aceptado la versión publicada del manuscrito.

Fondos:

Esta investigación fue apoyada por la Fundación Nacional de Ciencias Naturales de China [subvención número 31570256] y el proyecto de Ciencia y Tecnología de Guangzhou (Subvención No.201805010002).

Expresiones de gratitud:

Agradecemos a Wentao Huang (Universidad Normal del Sur de China, China), Xue Li (Universidad Normal del Sur de China, China) y Chengqian Zhou (Laboratorio de Neurociencia, Instituto de Investigación Hugo Moser en Kennedy Krieger, Baltimore MD 21205, EE. UU.).

Conflictos de interés:

Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

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