La consolidación de la memoria prospectiva dependiente del sueño se ve afectada por el envejecimiento

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Resumen

Objetivos del estudio: la literatura existente sugiere que los pacientes dependientes del sueñomemoriala consolidación se ve afectada en los adultos mayores, pero puede conservarse para información personalmente relevante. Futuromemoria(PM) implica recordar ejecutar intenciones futuras de manera oportuna y tiene una importancia conductual. Como trabajos anteriores sugieren que el sueño N3 es importante para la PM en adultos jóvenes, investigamos si el papel del sueño N3 en la consolidación de la PM se mantendría en adultos mayores. Métodos: Cuarenta y nueve adultos jóvenes (edad media ± SD: 21,8 ± 1,61 años) y 49 adultos mayores sanos (edad media ± SD: 65,7 ± 6,30 años) se distribuyeron aleatoriamente en grupos de sueño y vigilia. Después de una tarea de categorización semántica, los participantes codificaron intenciones que comprendían cuatro pares de señal-acción relacionados y cuatro no relacionados. Se les indicó que recordaran realizar estas acciones en respuesta a las palabras clave presentadas durante una segunda tarea de categorización semántica 12 horas después que abarcaba la vigilia diurna (09:00 am–21:{{17} } pm) o sueño nocturno con polisomnografía (21:00 pm–09:00 am). Resultados: la interacción significativa condición × grupo de edad × relación sugirió que el beneficio del sueño sobre las intenciones de PM varió según el grupo de edad y la relación (p=0.01). Para intenciones relacionadas, el sueño relativo a la vigilia benefició el desempeño de los adultos jóvenes (p < 0.001)="" pero="" no="" el="" de="" los="" adultos="" mayores="" (p="0.30)." por="" intenciones="" no="" relacionadas,="" el="" sueño="" no="" mejoró="" la="" pm="" para="" ninguno="" de="" los="" grupos="" de="" edad.="" si="" bien="" n3="" posterior="" a="" la="" codificación="" se="" asoció="" significativamente="" con="" la="" ejecución="" de="" intenciones="" relacionadas="" en="" adultos="" jóvenes="" (r="0.43," p="0.02)," esta="" relación="" no="" se="" encontró="" para="" adultos="" mayores="" (r="" {{34}="" }="" −0.07,="" p="0.763)." conclusiones:="" el="" deterioro="" relacionado="" con="" la="" edad="" de="" la="" consolidación="" de="" la="" memoria="" dependiente="" del="" sueño="" se="" extiende="" a="" pm.="" nuestros="" hallazgos="" se="" suman="" a="" un="" cuerpo="" de="" trabajo="" existente="" que="" sugiere="" que="" el="" vínculo="" entre="" el="" sueño="" y="" la="" memoria="" se="" debilita="" funcionalmente="" en="" la="" edad="">

Palabras clave:memoria; consolidación; sueño de ondas lentas; envejecimiento

Ruth LF Leong, June C. Lo y Michael WL Chee*,

1 Centro para el Sueño y la Cognición, Programa de Potencial Humano, Escuela de Medicina Yong Loo Lin, Universidad Nacional de Singapur, Singapur

Introducción Si bien el sueño beneficia inequívocamente la consolidación de las relaciones declarativas [1–3] y procedimentales,memoria[4–6] en adultos jóvenes, un número cada vez mayor de estudios han comenzado a mostrar que en adultos mayores, este efecto del sueño está significativamente reducido o ausente [7–9]. Sin embargo, esto puede variar según la naturaleza de los memorandos. Por ejemplo, dependiente del sueño.memoriaconsolidación para procedimientosmemoria[10–12] parece estar relativamente conservado en comparación con el declarativomemoriaque muestra el mayor deterioro de la edad [7]. Curiosamente, la consolidación de la memoria declarativa puede preservarse si los adultos mayores perciben que el material de estudio es atractivo y personalmente relevante [13].

Por ejemplo, aunque no se encontraron mejoras en el sueño para los pares de palabras [14–16], un estudio mostró que el sueño versus la vigilia se beneficiómemoriapara historias cortas y eventos personales (por ejemplo, la primera conversación que uno tuvo esa mañana) en adultos mayores, aunque en menor medida que los adultos jóvenes [17].

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Esto puede ocurrir porque la relevancia hace que los recuerdos sean más destacados, mejorando la relación señal-ruido sináptica, de modo que estas representaciones se reactivan y fortalecen preferentemente durante el sueño [18-20]. Por ejemplo, en adultos jóvenes, se ha descubierto que las ganancias dependientes del sueño son mayores para el material con relevancia futura, como palabras [21] y habilidades [22] para las que los participantes esperaban una recompensa, así como para elementos para los que esperaban una prueba futura [23].

Con el envejecimiento, a medida que el cerebro se atrofia [14] y la memoria disminuye, el beneficio del sueño en la memoria puede volverse más dependiente de la relevancia y prominencia de los memorandos. Sin embargo, pocos estudios han utilizado material de relevancia futura para contrastar los efectos del sueño en participantes más jóvenes y mayores. Aquí, investigamos las diferencias relacionadas con la edad en la consolidación de la memoria prospectiva (PM), un tipo de memoria que implica codificar acciones que deben recuperarse ante la aparición posterior de una señal específica, por ejemplo, pasar un mensaje a un colega el momento en que llegan al trabajo [24, 25].

Para probar esto en el laboratorio, una tarea de memoria prospectiva en la que se requiere que los participantes ejecuten una acción en respuesta a una señal generalmente se integra dentro de una tarea en curso (por ejemplo, una tarea de categorización semántica). El recuerdo prospectivo exitoso implica la recuperación del contenido de la intención (componente retrospectivo) de manera oportuna en respuesta al evento correcto (componente prospectivo). Las posibles fallas de la memoria representan del 50 al 80 por ciento de todas las quejas diarias de la memoria [26], lo que destaca su importancia funcional. La evidencia reciente también sugiere que los recuerdos con claves contextuales más ricas (por ejemplo, detalles de "qué", "dónde", "cuándo") también pueden estar protegidos contra la disminución de la consolidación del sueño relacionada con la edad [27].

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Dado que la ejecución oportuna de las intenciones depende necesariamente del uso exitoso de la información ambiental y temporal, buscamos examinar si la consolidación de la memoria prospectiva se preservaría con el envejecimiento. En nuestro estudio anterior sobre adultos jóvenes [28], descubrimos que, en comparación con la vigilia diurna, un período de sueño nocturno benefició la recuperación espontánea de intenciones que comprenden pares de señal-acción relacionados (p. ej., encender una alarma en respuesta a la palabra objetivo "reloj" ) [29].

Por el contrario, el sueño no mejoró la ejecución de pares de señal-acción no relacionados semánticamente (por ejemplo, cerrar un libro en respuesta a "espejo"), lo que sugiere que el sueño puede facilitar preferentemente las intenciones que comprenden asociaciones preexistentes. Además, se produjo una mayor ejecución de las intenciones relacionadas después del sueño sin costos adicionales para la tarea en curso, lo que indica un efecto específico del sueño en la recuperación espontánea en comparación con el proceso de monitoreo de señales que requiere atención. La duración del sueño N3 posterior a la codificación se correlacionó positivamente con la ejecución de las intenciones relacionadas. Dado que la duración de la onda lenta [30] y la amplitud de las oscilaciones lentas [31, 32]

se reducen sustancialmente con el envejecimiento, es una pregunta abierta si el sueño degradado en adultos mayores afectaría la memoria prospectiva. Anteriormente, un metanálisis informó que el efecto del sueño sobre la memoria prospectiva en adultos mayores era pequeño y no estadísticamente significativo [33]. Sin embargo, este tamaño del efecto se basó únicamente en estudios observacionales, ya que en ese momento no se había realizado ningún experimento para comparar los efectos del sueño y la vigilia en la memoria prospectiva de los adultos mayores. Recientemente, utilizando un paradigma de entorno virtual, Rehel et al.' informó un beneficio del sueño en la memoria prospectiva de los adultos mayores, particularmente para intenciones relacionadas [34].

Sin embargo, no se evaluó el papel de la arquitectura del sueño en la consolidación de la intención. Para abordar esta brecha, contrastamos el rendimiento de la memoria prospectiva después de que la polisomnografía monitoreara el sueño versus la vigilia en adultos jóvenes y mayores y examinamos si las diferencias de edad podrían atribuirse a alteraciones en la relación sueño-memoria. Presumimos que el efecto del sueño sobre la consolidación de la memoria prospectiva sería menor en los adultos mayores en comparación con los adultos jóvenes y que esto estaría acompañado por cambios en la asociación con el sueño.

Métodos

Participantes

Sesenta adultos mayores sanos (rango de edad: 57 a 77 años) fueron reclutados y comparados con 49 adultos jóvenes (rango de edad: 19 a 25 años) de un estudio anterior [28].

Older adult participants were native English speakers recruited from the Singapore-Longitudinal Aging Brain Study [35] or by word of mouth. Participants had no history of significant vascular events (i.e. myocardial infarction, stroke, or peripheral vascular disease), malignant neoplasia of any form, cardiac, lung, liver, or kidney failure, active or inadequately treated thyroid disease, and no active neurological or psychiatric conditions. In addition, all participants scored >26 on the Mini-Mental State Examination [36], and >5 en el 15-ítem modificado Escala de detección de depresión geriátrica que indica la ausencia de síntomas de depresión [37].

Los participantes fueron examinados para detectar síntomas de apnea del sueño mediante el Cuestionario de Berlín [38]. Todos los participantes dieron su consentimiento informado, de conformidad con un protocolo aprobado por la Junta de Revisión Institucional de la Universidad Nacional de Singapur. Los adultos mayores se asignaron al azar por igual a los grupos de sueño y vigilia. En total, 11 participantes malinterpretaron las instrucciones de la tarea e indicaron que su sueño deficiente en el laboratorio no era representativo de su sueño habitual. Después de excluir a estos 11 participantes de todos los análisis, la muestra final consistió en 49 adultos mayores (edad media ± SD: 65,7 ± 6,3 años, 23 hombres, Tabla 1) y 49 adultos jóvenes (edad media ± SD: 21,8 ± 1,61 años, 18 años). machos). Dentro de cada grupo de edad, los grupos de sueño y vigilia no difirieron en edad, distribución de género, consumo de bebidas con cafeína por día, nivel de somnolencia diurna medido por la Escala de Somnolencia de Epworth [39], o hábitos de sueño autoinformados y calidad subjetiva del sueño como medido por el índice de calidad del sueño de Pittsburgh [40] (p > 0.26). De acuerdo con las tendencias informadas en otros lugares [41–43], los hábitos de sueño diferían entre los grupos de edad. En comparación con los adultos jóvenes, los mayores informaron dormir y despertarse más temprano tanto entre semana como los fines de semana (ps < 0.001).="" esta="" diferencia="" en="" el="" tiempo="" de="" sueño="" fue="" particularmente="" prominente="" los="" fines="" de="" semana,="" lo="" que="" resultó="" en="" un="" tiempo="" de="" sueño="" significativamente="" más="" corto="" en="" los="" adultos="" mayores="" durante="" los="" fines="" de="" semana="" (p=""><>

Protocolo de estudio

Se instruyó a los participantes para que se adhirieran a un horario de sueño constante en los tres días previos al estudio, y el cumplimiento de esta instrucción se verificó con actigrafía de muñeca (Actiwatch 2, Philips Respironics, Murrysville, PA). Las sesiones de codificación y recuperación de la intención se llevaron a cabo con 12 horas de diferencia e incluyeron un período de sueño nocturno monitoreado por polisomnografía en el laboratorio o un período de vigilia diurna (no se permiten siestas).

Los participantes asignados al grupo de sueño tenían previsto llegar al laboratorio a las 21:00 horas. La sesión de codificación de intenciones se llevó a cabo a las 21:30 h y duró aproximadamente 30-40 min. Se aplicó polisomnografía y los participantes durmieron y se despertaron en sus horarios habituales de sueño (entre las 23:00 pm y las 08:00 am). A la mañana siguiente, la sesión de recuperación de intención se realizó a las 09:30 am. En el grupo de velatorio, los participantes llegaron al laboratorio en la mañana para la sesión de codificación de intenciones que comenzó a las 09:30 am.

Al finalizar, fueron dados de alta y se les indicó que realizaran su rutina diaria, pero que evitaran las siestas y el consumo de alimentos y bebidas con cafeína. Se programó que los participantes regresaran al laboratorio por la noche para la sesión de recuperación de intenciones que tuvo lugar a las 21:30 h.

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Antes de cada sesión, se les pidió a los participantes que reportaran su nivel de alerta subjetiva en la Escala de Somnolencia de Karolinska (1—muy alerta, 9—mucho sueño, gran esfuerzo para mantenerse despierto). Al final de la sesión final de recuperación de la intención, se informó a los participantes y se realizó una breve entrevista para investigar las estrategias que podrían haber utilizado, así como para verificar que habían entendido completamente los requisitos de la tarea. Por ejemplo, algunos participantes no lograron ejecutar sus intenciones no por olvido sino porque se confundieron con las instrucciones de la tarea.

tarea de memoria prospectiva

La tarea de memoria prospectiva requería que los participantes recordaran realizar acciones una vez que encontraban palabras clave mientras realizaban una tarea de categorización semántica continua [28]. La probabilidad de recuperación espontánea de la acción se manipuló variando la relación entre la palabra clave y la acción asociada. En comparación con los pares de acción de señal no relacionados semánticamente ("espejo cierra el libro"), los pares de acción de señal relacionados semánticamente ("teléfono desenchufar auriculares") tienen más probabilidades de desencadenar un proceso de recuperación asociativo espontáneo, trayendo a la mente reflexivamente la intención una vez que la señal palabra se encuentra durante la tarea de categorización semántica [29]. La sesión de codificación de intenciones implicó familiarizar a los participantes con la tarea de categorización semántica. Después de que los participantes realizaron esta tarea una vez, el experimentador explicó que en la sesión 12 h más tarde, se les pediría que realizaran la tarea de categorización semántica nuevamente, pero ahora también tendrían que recordar realizar acciones específicas cuando se encontraran palabras específicas durante la tarea.

Esto constituyó la tarea de memoria prospectiva: los participantes tendrían que recordar ejecutar estas acciones en respuesta a la señal correcta sin que el experimentador se lo recuerde. En cada prueba de la tarea de categorización semántica, los participantes tenían que determinar si una palabra presentada a la izquierda de la pantalla de la computadora era miembro de la palabra de categoría presentada a la derecha ("deporte de hockey"). Para indicar respuestas de "sí" o "no", los participantes presionaron "1" y "2" en el teclado, respectivamente. La tarea de categorización semántica consistió en 144 ensayos. El rendimiento se indicó por la proporción de ensayos a los que se respondió correctamente. Se obtuvieron las medianas de los tiempos de reacción (RT) para estos ensayos correctos para cada participante. En la sesión de codificación de intenciones, después de realizar su primera tarea de categorización semántica, a los participantes se les mostraron las siguientes instrucciones: "Además de esta tarea de categorización semántica, tenemos un interés secundario en su capacidad de recordar para realizar acciones futuras. Cuando regrese a la lab más tarde, volverá a realizar esta tarea. Esta es una lista de palabras, con acciones asociadas con cada palabra. Cuando vea alguna de estas palabras mientras realiza la tarea, deberá recordar realizar la acción asociada. Cuando nota la palabra, primero presione 'Q' para pausar el experimento, luego realice la acción. Si recuerda que después de que la prueba ya haya pasado, aún puede presionar 'Q' y realizar la acción. Después de realizar la acción, continúe con la siguiente prueba de la tarea de categorización. Tenga en cuenta que las palabras objetivo aparecerán como parte de la tarea de categorización. Pueden estar presentes como la palabra en letras minúsculas o la palabra en letras mayúsculas. NO se le recordará t su instrucción en la próxima sesión".

Luego, los participantes procedieron a aprender las ocho intenciones, cuatro de las cuales comprendían pares de acción-señal relacionados (p. ej., encender una alarma en respuesta a la palabra objetivo "reloj"), y los otros cuatro comprendían pares de acción-señal no relacionados semánticamente (p. ej., cerrar una libro en respuesta a "espejo"; consulte Leong et al. 2019 para obtener detalles completos). En particular, todas las intenciones tenían que realizarse físicamente en los elementos colocados en la sala de pruebas. A los participantes se les dio 10 minutos para estudiar los ocho pares y se les pidió que recordaran verbalmente los pares al experimentador hasta que todos fueran recordados correctamente. Todos los participantes lograron un 100 por ciento de precisión en su primer intento de recordar. En la sesión de recuperación de intenciones 12 horas después, a los participantes se les presentó la tarea de categorización semántica.

El experimentador no les recordó a los participantes la tarea de memoria prospectiva. Cada señal ocurrió una vez dentro de la tarea de categorización semántica y en el mismo orden para todos los participantes. La precisión en la tarea de memoria prospectiva se cuantificó por el porcentaje de palabras clave a las que se respondió correctamente dentro de los cinco intentos de la tarea de categorización semántica. Al final de la categorización semántica, los participantes realizaron una prueba de reconocimiento de las palabras clave y las acciones. Esto nos permitió discernir si las fallas de la memoria prospectiva se debieron a errores en el componente retrospectivo de la memoria prospectiva, es decir, no ejecutar la intención debido a que se olvidó el emparejamiento señal-acción o errores en el componente prospectivo, es decir, perder la oportunidad de ejecutar. la intención.

Polisomnografía

Las señales electroencefalográficas (EEG) durante el sueño nocturno se registraron mediante un montaje de EEG de seis canales (F3-A2, F4-A1, C3-A2, C4-A1, O1-A2 y O2-A1) según el sistema 10–20. El movimiento ocular y el tono muscular se registraron a través de electrodos electrooculográficos (EOG) izquierdo y derecho y electromiográficos submentonianos (EMG) que están referenciados respectivamente a A2 y A1. Los electrodos de tierra y de referencia común se colocaron en Cz y FPz, respectivamente. Las señales de EEG, EOG y EMG se registraron utilizando un sistema Comet Portable EEG de Grass Technologies (Astro-Med, Inc., West Warwick, RI). La tasa de muestreo y la tasa de almacenamiento fueron 800 y 200 Hz, respectivamente. Los filtros de paso bajo y paso alto se establecieron en 35 y 0,3 Hz para las señales de EEG y en 70 y 10 Hz para las señales de EMG. La impedancia del electrodo se mantuvo por debajo de 5 kΩ. La estadificación del sueño se realizó de acuerdo con los criterios de la Academia Estadounidense de Medicina del Sueño [44].

Se derivaron la TST y la duración de cada etapa del sueño. En vista de los problemas relacionados con el uso de un umbral de amplitud fijo para definir N3 en adultos mayores que puede conducir a una subestimación de la duración de N3 y una consiguiente sobreestimación de la duración de N2 en adultos mayores [45], analizamos el poder espectral en el rango delta (0.5–4 Hz) y rango sigma (12–15 Hz) registrados desde C3 y F3. Para evaluar los husos de sueño, realizamos análisis automáticos de detección de husos de sueño utilizando el paquete Wonambi Python, v5.24 con un algoritmo desarrollado por Wamsley et al. [46] En resumen, se realizó una transformación de ondículas de Morlet de la señal C3-A2 libre de artefactos y se calculó un promedio móvil en la escala de ondículas correspondiente a 12–15 Hz usando una ventana deslizante de 100-ms . Los husos se detectaron siempre que la media móvil excedía un umbral constante (4,5 veces la amplitud de la señal media de todas las épocas sin artefactos) durante 0,3–3,0 s.

Seleccionamos este algoritmo porque un estudio anterior informó que logró el mejor rendimiento en comparación con varios otros detectores de husillo automatizados, obteniendo el rendimiento de recuperación y precisión más equilibrado y la puntuación F1 más alta [47]. Se calcularon el recuento de husillos, la densidad (por min), la duración (s) y la potencia (µV2/Hz) para todas las épocas NREM de los electrodos C3-A2.

Análisis estadístico

Todos los análisis se realizaron con SPSS 26.0 (IBM, Chicago, EE. UU.). Para determinar si el sueño beneficiaría la ejecución de las intenciones de memoria prospectiva en comparación con el grupo de vigilia y si esto sería moderado por el grupo de edad y la relación de la intención, realizamos un análisis de varianza de medidas repetidas (ANOVA) para el porcentaje de memoria prospectiva intenciones ejecutadas con el sueño (dormir, despertar), el grupo de edad (joven, viejo) y la relación (relacionada, no relacionada) como predictores. Para examinar si los efectos de interacción se explicarían por las diferencias en la somnolencia subjetiva, realizamos un análisis de varianza de medidas repetidas (ANOVA) para la somnolencia subjetiva con el sueño (dormir, despertar), el grupo de edad (jóvenes, mayores) y la sesión ( codificación, recuperación) como predictores. Los contrastes de grupo se probaron con muestras independientes y las comparaciones entre condiciones se probaron mediante pruebas t de muestras pareadas. Para el desempeño de la prueba de reconocimiento, evaluamos la significación estadística del desempeño de los adultos mayores con una prueba t de una muestra contra el 100 por ciento.

Además, realizamos análisis correlacionales de Pearson en cada grupo de edad por separado para investigar la relación entre los parámetros del sueño y los beneficios del sueño en la memoria. Para minimizar los falsos positivos, realizamos correlaciones en adultos mayores solo para variables de memoria en las que se estableció un beneficio experimental del sueño sobre la vigilia en adultos jóvenes. Utilizamos una transformación Fisher-z para probar la importancia de la diferencia entre las correlaciones.

Por último, se realizaron ANOVA de medidas repetidas para la precisión y el tiempo de reacción en la tarea de categorización semántica en curso con el fin de comparar el uso relativo de recursos para el seguimiento entre adultos jóvenes y mayores. El sueño (dormir, despertar), el grupo de edad (jóvenes, viejos) y la sesión (codificación, recuperación) se incluyeron como predictores. Los contrastes de grupo se probaron con muestras independientes y las comparaciones entre sesiones se probaron mediante pruebas t de muestras pareadas.

Resultados

Diferencias de edad en los parámetros de sueño polisomnográficos

Durante la noche de sueño en el laboratorio, los adultos mayores obtuvieron significativamente menos TST, N2 y N3 (ps < 0.02,="" tabla="" 2),="" y="" tuvieron="" más="" waso="" (p="" {{5}="" }.04)="" en="" comparación="" con="" los="" adultos="" jóvenes.="" no="" hubo="" diferencias="" entre="" los="" grupos="" de="" edad="" en="" la="" cantidad="" de="" sueño="" n1="" y="" rem="" (ps=""> 0.07), o la eficiencia del sueño (p=0.15). Los adultos mayores habían reducido significativamente la potencia delta NREM y la potencia sigma en comparación con los adultos jóvenes (ps < 0,001),="" y="" también="" tenían="" un="" recuento="" de="" husos="" más="" bajo="" (p="0,01)" y="" una="" duración="" de="" husos="" más="" corta="" (p="0,04" ).="" no="" hubo="" diferencias="" significativas="" en="" la="" densidad="" del="" huso="" y="" la="" potencia="" entre="" los="" grupos="" de="" edad="" (p=""> 0,07).

Rendimiento de la memoria prospectiva

Encontramos una interacción significativa entre sueño × grupo de edad x relación (F {{0}}.71, p=0.01, Figura 1). Para intenciones relacionadas, en relación con la vigilia diurna, el sueño nocturno benefició el rendimiento en adultos jóvenes (t=3.79, p < 0.001)="" pero="" no="" en="" adultos="" mayores="" (t="1.05," p="0" .30,="" grupo="" de="" edad="" x="" interacción="" sueño:="" f="1.09," p="0.30)." por="" el="" contrario,="" las="" intenciones="" no="" relacionadas="" no="" se="" beneficiaron="" del="" sueño="" en="" comparación="" con="" la="" vigilia="" en="" ambos="" grupos="" de="" edad="" (jóvenes:="" t="1.07," p="0.29," mayores:="" t="1.67," p="0.10," grupo="" de="" edad="" ×="" interacción="" sueño:="" f="0.53," p="0.47)." esto="" indica="" que="" el="" sueño="" facilitó="" la="" recuperación="" espontánea="" de="" intenciones="" que="" comprenden="" asociaciones="" preexistentes="" solo="" en="" adultos="" jóvenes="" pero="" no="" mayores.="" por="" último,="" observamos="" un="" efecto="" principal="" del="" grupo="" de="" edad="" (f="14.75," p="">< 0.001),="" que="" indicó="" que,="" como="" se="" esperaba,="" los="" adultos="" jóvenes="" se="" desempeñaron="" mejor="" en="" la="" tarea="" de="" memoria="" prospectiva="" en="" comparación="" con="" los="" adultos="">

Para los adultos mayores, el 9.14 por ciento de los errores de memoria prospectivos se debieron a acciones realizadas en respuesta a una señal incorrecta. La probabilidad de que esto ocurriera era casi dos veces mayor para los pares de acciones de señal no relacionados en comparación con los pares de acciones de señal relacionados (64,7 por ciento frente a 35,3 por ciento). Mientras que todos los adultos jóvenes obtuvieron un 100 por ciento en la tarea de reconocimiento, los adultos mayores lo hicieron significativamente peor (media ± SEM: 82.35 por ciento ± 4.68 por ciento, t=3.77, p < 0.001),="" lo="" que="" subraya="" la="" edad="" deterioro="" relacionado="" con="" la="" consolidación="" de="" la="" memoria="" retrospectiva.="" las="" puntuaciones="" de="" reconocimiento="" de="" los="" pares="" de="" palabras="" fueron="" numéricamente="" más="" altas="" en="" los="" adultos="" mayores="" que="" durmieron="" en="" comparación="" con="" los="" que="" permanecieron="" despiertos="" después="" de="" la="" codificación,="" pero="" esta="" diferencia="" no="" fue="" significativa="" (media="" ±="" sem;="" sueño:="" 86.98="" por="" ciento="" ±="" 6.53="" por="" ciento="" versus="" vigilia:="" 78.44="" por="" ciento="" ±="" 6.68="" por="" ciento,="" t="3.81," p="">

A diferencia de los adultos jóvenes cuyas fallas en la memoria prospectiva se atribuyeron por completo al olvido de ejecutar la intención en el momento adecuado (es decir, errores en el componente prospectivo), los adultos mayores también estaban en desventaja por el olvido del contenido de la intención (es decir, errores en el componente retrospectivo). .

No encontramos interacciones significativas o efectos principales (ps> 0.22, Tabla complementaria 1) en las puntuaciones de KSS, lo que indica que las diferencias de memoria prospectiva entre los grupos de edad no fueron impulsadas por diferencias en la somnolencia subjetiva.

Relación entre la arquitectura del sueño y el rendimiento de la memoria prospectiva

Anteriormente informamos que en adultos jóvenes, la mejora del sueño para la ejecución de intenciones relacionadas se asoció con la cantidad de N3 obtenida después de la codificación de la intención (r=0.46, p=0.0 2; Tabla 3). Aunque no hubo un efecto de sueño versus vigilia en las intenciones relacionadas en adultos mayores, probamos esta asociación de memoria con la duración de N3 en adultos mayores para examinar específicamente si una relación sueño-memoria alterada explicaría la disminución del efecto del sueño en adultos mayores. En particular, en contraste con los adultos jóvenes, no hubo una asociación significativa entre N3 y la consolidación de PM en adultos mayores (r=−0.16, p=0.46, z=2.10, p=0.02).

No encontramos asociaciones significativas entre el poder delta NREM y la ejecución de intenciones relacionadas en ninguno de los adultos jóvenes (C3: r=0.04, p=0.87, F3: r {{ 6}}.08, p=0.76) o adultos mayores (C3: r=0.25, p=0.25, F3: r {{16 }}.20, p=0.39). Curiosamente, observamos una correlación significativa con las intenciones relacionadas y la duración del sueño N2 en adultos mayores (r=0.66, p=0.001) que no estaba presente en adultos jóvenes ( r=−0,35, p=0,09, z=−3,70, p < 0,001).="" sin="" embargo,="" debido="" a="" nuestro="" pequeño="" tamaño="" de="" muestra,="" este="" hallazgo="" debe="" tomarse="" con="" precaución.="" además,="" las="" asociaciones="" entre="" las="" intenciones="" relacionadas="" y="" el="" poder="" sigma="" no="" fueron="" estadísticamente="" significativas="" en="" ambos="" grupos="" de="" edad="" (ps=""> 0,40). De manera similar, las asociaciones con las intenciones relacionadas y el número de husos, la densidad, la duración y la potencia no fueron significativas en ambos grupos de edad (ps > 0,31). No hubo otras asociaciones significativas con otros parámetros del sueño.

Rendimiento de la tarea de categorización semántica

La interacción sueño × grupo de edad × sesión no fue significativa para la precisión (F=3.73, p=0.06) o el tiempo de reacción (F=0.31, p {{6} }.58), lo que indica que para ambos grupos de edad, el sueño no moduló los recursos adicionales necesarios para monitorear las palabras clave en la recuperación en relación con las sesiones de codificación. En otras palabras, el sueño no aumentó el alcance del seguimiento estratégico en ninguno de los grupos de edad.

No hubo interacciones bidireccionales significativas (ps > 0.23). Sin embargo, el efecto principal de la sesión fue significativo para la precisión (F=198.60, p < 0.001)="" y="" el="" tiempo="" de="" reacción="" (f="55.67," p="">< 0,001),="" lo="" que="" indica="" que="" independientemente="" de="" si="" dormían="" o="" permanecían="" despiertos,="" ambos="" grupos="" tenían="" menor="" precisión="" y="" tiempos="" de="" reacción="" más="" prolongados="" en="" la="" recuperación="" en="" comparación="" con="" la="" sesión="" de="" codificación.="" esto="" sugiere="" además="" que="" ambos="" grupos="" de="" edad="" ejercieron="" el="" mismo="" nivel="" de="" seguimiento="" de="" señales="" estratégicas="" en="" las="" condiciones="" de="" sueño="" y="">

Discusión

Si bien la reducción relacionada con la edad del beneficio del sueño en la consolidación de la memoria declarativa se ha establecido con evidencia experimental y metaanalítica [7, 9, 48], de interés reciente son los factores que pueden modular el efecto de la edad en la memoria prospectiva dependiente del sueño. Dada la proposición de que la relevancia del material a recordar puede influir en el efecto del sueño en la consolidación de la memoria [17], el presente estudio investigó la memoria prospectiva utilizando una tarea que imitaba el recuerdo cotidiano de intenciones que implicaban la ejecución real de intenciones codificadas. . Si bien el sueño impulsó la ejecución de intenciones relacionadas en adultos jóvenes, no observamos mejoras relacionadas con el sueño para la ejecución de intenciones en nuestro grupo de adultos mayores, lo que sugiere que las deficiencias de la edad observadas en la consolidación de la memoria declarativa dependiente del sueño pueden extenderse a la memoria prospectiva. La ejecución exitosa de una intención implica la recuperación tanto del componente prospectivo (es decir, la ejecución oportuna iniciada por uno mismo) como del componente retrospectivo (es decir, el recuerdo de pares de señal-acción).

La ejecución oportuna se basa en una recuperación autoiniciada provocada por la aparición de la señal, que luego es seguida por la búsqueda intencional y dirigida de la acción correcta a realizar. En particular, vimos deficiencias relacionadas con la edad en la consolidación dependiente del sueño tanto de los componentes retrospectivos (es decir, emparejamientos de señal-acción) como prospectivos (es decir, ejecución oportuna) de la tarea PM. Si bien los déficits en la consolidación del componente retrospectivo están en consonancia con estudios previos que informaron deficiencias en la consolidación de pares de palabras [15, 49, 50] y ubicaciones de objetos [51] con el aumento de la edad, las diferencias de edad en la consolidación del componente prospectivo tienen sido relativamente menos estudiado.

La recuperación prospectiva de la memoria puede ocurrir a través de dos vías: (1) seguimiento estratégico de la aparición de la señal [29] y/o (2) recuperación espontánea de la intención. El comportamiento de monitoreo puede ser indexado por precisión reducida y tiempos de respuesta aumentados en la categorización semántica en curso en la sesión de recuperación en comparación con la sesión de codificación. Si bien, como era de esperar, observamos estos cambios desde la codificación hasta las sesiones de recuperación, estos cambios no difirieron entre la retención del sueño y la vigilia, lo que sugiere que el sueño no alteró el comportamiento de monitoreo. Además, estos cambios fueron similares entre los dos grupos de edad, lo que indica que ambos grupos de edad fueron monitoreados en el mismo grado. Pertinentemente, para los adultos mayores, los cambios en el desempeño de la categorización semántica fueron similares en los intervalos de retención del sueño y la vigilia, lo que indica que el sueño no aumentó su comportamiento de monitoreo. El sueño tampoco pareció facilitar la recuperación espontánea en los adultos mayores.

La recuperación espontánea, reflejada en la ejecución exitosa de intenciones relacionadas (alta probabilidad de recuperación espontánea) en lugar de intenciones no relacionadas (baja probabilidad de recuperación espontánea), no fue mejor después del sueño que de la vigilia en adultos mayores. Por el contrario, los adultos jóvenes tenían más probabilidades de ejecutar intenciones relacionadas que no relacionadas después del sueño en comparación con la vigilia, lo que revela los efectos beneficiosos del sueño para facilitar la recuperación espontánea en este grupo de edad. ¿Qué mecanismos podrían subyacer a esta diferencia de edad en los efectos del sueño sobre la recuperación espontánea? En adultos jóvenes, la reactivación de la memoria impulsada por el sueño N3 puede fortalecer la activación en reposo de intenciones relacionadas, lo que facilita la recuperación asociativa espontánea cuando se encuentra la señal [28, 52]. Se ha propuesto que una reducción relacionada con la edad en N3 puede impulsar los deterioros en la consolidación de la memoria episódica en adultos mayores, y esto ha sido respaldado por estudios que informan que los déficits de la edad en la consolidación dependiente del sueño son proporcionales al grado de SWS [53] y la edad SWA frontal disminuye [14, 54].

También hay evidencia de que la relación entre el sueño y la consolidación de la memoria puede verse funcionalmente alterada en los adultos mayores. Por ejemplo, las asociaciones significativas y positivas entre la cantidad de N3 y la consolidación de la memoria episódica observadas en adultos jóvenes pueden estar ausentes o revertidas en adultos mayores [15, 16], lo que sugiere un papel limitado del sueño N3 para la memoria que puede explicar los hallazgos inconsistentes en este estudio. grupo. Este patrón es consistente con los presentes hallazgos. A diferencia de los adultos jóvenes, no encontramos una correlación significativa entre la ejecución de la intención y N3 en nuestra muestra de adultos mayores, lo que sugiere que la función de N3 para la memoria prospectiva en este grupo de edad puede verse obstaculizada, haciéndola ineficaz. Los estudios postulan que el envejecimiento puede interrumpir el acoplamiento preciso entre los potenciales de campo durante el sueño NREM que impulsa el diálogo hipocampo-neocortical importante para la consolidación de la memoria [1].

Cuando las oscilaciones de ondas lentas ya no arrastran de manera efectiva los husos del sueño, la reactivación y transformación de las huellas de la memoria durante la noche pueden verse obstaculizadas [50, 55], lo que puede explicar por qué la mera disponibilidad de SWS podría no predecir el rendimiento de la memoria en adultos mayores. La capacidad reducida de las áreas cerebrales atrofiadas para apoyar este proceso de reactivación impulsado por el sueño también puede contribuir a resultados inconsistentes. Por ejemplo, incluso cuando se indujo externamente la reactivación de material previamente aprendido, los adultos mayores no mostraron una mejoría en el recuerdo post-sueño a pesar de la evidencia oscilatoria de que las señales fueron exitosas [56]. El recuerdo prospectivo a través de la recuperación espontánea se ha asociado con el volumen del hipocampo [57, 58], y las diferencias de edad en el rendimiento de la memoria prospectiva se han relacionado con una menor activación en las regiones temporales mediales [59].

Es posible que, aunque el sueño haya potenciado las representaciones de la intención, el sistema neural que respalda la recuperación espontánea no haya sido lo suficientemente robusto para mantener la activación necesaria para que la intención se recupere espontáneamente. En otras palabras, la atrofia cerebral relacionada con la edad no solo puede afectar la generación de N3 de calidad [14,31] sino que también puede limitar la plasticidad sináptica necesaria para la consolidación de la memoria prospectiva. Curiosamente, en los adultos mayores, observamos una correlación entre la ejecución de la intención relacionada y el sueño N2. En particular, el sueño N2 se conserva relativamente con el envejecimiento y aumenta aproximadamente un 5 % entre los 20 y los 70 años, un patrón inverso al N3, que disminuye un 2 % por década [30]. Aunque esto plantea la cuestión de si el sueño N2 puede estar desempeñando un papel compensatorio para la memoria prospectiva, se debe tener cuidado al interpretar este resultado, ya que no encontramos un beneficio entre el sueño y la vigilia para la memoria prospectiva de los adultos mayores. Además, un estudio reciente también ha sugerido que el sueño REM puede desempeñar un papel más importante en la consolidación de la memoria prospectiva con el envejecimiento [60]. Al igual que N2, el sueño REM también se mantiene relativamente con el envejecimiento y puede desempeñar un papel en el apoyo a la cognición a medida que disminuye el SWS [61, 62]. Sin embargo, no encontramos una asociación con el sueño REM en el presente trabajo. Se necesitan estudios futuros en muestras más grandes con la edad como variable continua, que incluyan un grupo de control de la vigilia, para abordar estos temas pendientes en la investigación del sueño y el envejecimiento.

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Limitaciones

Aunque se ha teorizado que la memoria de "intención" versus "contenido" comprende un componente performativo que le otorga una relevancia especial [63, 64], es posible que los adultos mayores aún hayan percibido la tarea PM basada en el laboratorio como relativamente abstracta. La literatura anterior ha señalado una "paradoja de edad-PM", por la cual el déficit de edad que a menudo se observa en las tareas de PM en el laboratorio se invierte cuando las tareas de PM se integran en entornos naturales (por ejemplo, recordar enviar un mensaje de texto al experimentador en una fecha específica) [65, 66]. En particular, un estudio reciente que empleó un diseño dentro del sujeto utilizando un paradigma de museo virtual encontró mejoras en el sueño en el recuerdo prospectivo para adultos mayores [34]. Por lo tanto, aunque la tarea actual de PM tenía relevancia conductual, aún puede haber carecido de relevancia personal para los participantes mayores. Trabajos anteriores han sugerido que la fuerza de codificación del rastro de memoria inicial puede influir en la consolidación del sueño [67, 68].

Es posible que no hayamos observado efectos significativos de consolidación de la memoria dependientes del sueño en nuestra muestra de adultos mayores debido a la calidad de codificación de las intenciones. Sin embargo, la codificación débil no puede explicar nuestros hallazgos, ya que aseguramos la precisión de la codificación durante la sesión de codificación previa al sueño y también excluimos de los análisis a aquellos que informaron confusión con respecto a las instrucciones de la tarea. Además, dado que los participantes solo se evaluaron una vez en los pares después de la codificación, es poco probable que las asociaciones fueran sólidas en la medida en que los efectos del sueño se volvieron redundantes [69].

El presente estudio no incluyó un grupo de control circadiano para controlar los diferentes tiempos de prueba en los grupos de sueño y vigilia. No obstante, no encontramos diferencias significativas en las medidas subjetivas de somnolencia en la codificación o recuperación entre los grupos de vigilia y sueño. Los estudios futuros pueden considerar utilizar un paradigma de siesta en el que los participantes puedan codificar y evaluarse al mismo tiempo para descartar las influencias circadianas.

Conclusiones

Nuestros hallazgos agregan evidencia experimental a la evidencia observacional hasta ahora [33] que indica que el sueño no beneficia la consolidación de la memoria prospectiva en adultos mayores. En conjunto, el presente trabajo contribuye a la literatura sobre los factores que modulan los efectos de la edad en la consolidación de la memoria dependiente del sueño.

Nuestros hallazgos sugieren que el envejecimiento atenúa la consolidación de la memoria prospectiva dependiente del sueño y que esto puede estar relacionado con cambios en el papel del sueño en el apoyo a la recuperación espontánea.

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