La pérdida de sueño altera la firma neuronal del aprendizaje exitoso, parte 1

El sueño favorece la consolidación de la memoria y el aprendizaje del día siguiente. La influyente explicación de la consolidación fuera de línea de los "Sistemas Activos" sugiere que el procesamiento de la memoria asociado al sueño allana el camino para nuevos aprendizajes, pero la evidencia empírica que respalda esta idea es escasa.

Utilizando un diseño cruzado intrasujetos (n=30), evaluamos los índices conductuales y electrofisiológicos de la codificación episódica después de una noche de sueño o de privación total del sueño en adultos sanos (de 18 a 25 años) e investigamos si se predijo el desempeño conductual. por la consolidación de la noche a la mañana de asociaciones episódicas del día anterior. El sueño favoreció la consolidación de la memoria y el aprendizaje al día siguiente en comparación con la falta de sueño.

Sin embargo, la magnitud de este beneficio de consolidación asociado al sueño no predijo significativamente la capacidad de formar nuevos recuerdos después de dormir. Curiosamente, la privación de sueño provocó un cambio cualitativo en la firma neuronal de la codificación: mientras que la desincronización beta de 12 a 20 Hz (un marcador establecido de codificación exitosa) se observó después del sueño, la privación del sueño interrumpió la desincronización beta durante el aprendizaje exitoso. En conjunto, estos hallazgos sugieren que el aprendizaje efectivo depende del sueño, pero no necesariamente de la consolidación asociada al sueño.

Palabras clave:

aprendiendo; memoria; consolidación; desincronización beta; la privación del sueño.

Introducción

¿Cómo recordamos acontecimientos de tiempos pasados? Actualmente está firmemente establecido que el sueño facilita la consolidación de la memoria; el proceso mediante el cual los rastros de memoria débiles e inicialmente lábiles se convierten en representaciones fuertes y duraderas (Gais et al. 2006; Talamini et al. 2008; Payneet al. 2012; Durrant et al. 2016; Cairney, Lindsay, et al.2018; Gaskell et al. (2018; Ashton et al. 2020; Ashton y Cairney 2021).

Mientras que originalmente se pensaba que el sueño solo proporcionaba protección pasiva a la consolidación de la memoria (es decir, protegiendo los recuerdos de la interferencia que plantea la experiencia de vigilia), trabajos recientes sugieren que los recuerdos recién formados se fortalecen activamente durante el sueño (Rasch et al. 2007; Schönauer et al. 2017; Cairney , Guttesen, et al. 2018; Wang et al. 2019; Schreiner et al. 2021).

La influyente explicación de los "Sistemas Activos" sobre la consolidación asociada al sueño postula que la reactivación de los recuerdos dependientes del hipocampo durante el sueño de ondas lentas (SWS) facilita su migración al neocórtex para su almacenamiento a largo plazo (Walker 2009; Born y Wilhelm 2012; Rasch y Born 2013; Klinzing et al. otros 2019).

Apoyando este punto de vista, los estudios de neuroimagen funcional han demostrado que la consolidación nocturna apoya un cambio en la red de recuperación de memoria desde el tono del hipocampo a la corteza cerebral (Takashima et al. 2009), y el tiempo pasado en SWS predice la reducción en la dependencia de recuperación del hipocampo (Takashima et al. 2006; Cairney et al. 2015).

En la misma línea, otros trabajos han demostrado que el sueño postaprendizaje (en comparación con la privación de sueño) promueve el acoplamiento funcional entre la actividad del hipocampo y la corteza prefrontal cuando la recuperación se evalúa 48 h después (Gais et al. 2007).

En conjunto, estos hallazgos sugieren que la transferencia de información del hipocampo a la neocortical surge durante las primeras noches después del aprendizaje, aunque el proceso de consolidación presumiblemente tarda muchas semanas o incluso meses en completarse (Dudai 2004; Dudai et al. 2015).

Si bien los beneficios del sueño para la consolidación de la memoria son bien conocidos, trabajos recientes han indicado que el sueño también favorece el aprendizaje al día siguiente de los recuerdos dependientes del hipocampo.

Cuando una noche de privación de sueño precede a una nueva oportunidad de aprendizaje, la recuperación de la memoria declarativa se ve gravemente afectada, incluso después del sueño de recuperación (Alberca-Reina et al. 2014; Kaida et al. 2015; Tempesta et al. 2016; Cousins ​​et al. 2018). lo que sugiere que la ausencia de sueño altera la codificación de la memoria en el hipocampo. De hecho, en comparación con una noche normal de sueño, la privación de sueño debilita las respuestas del hipocampo durante el aprendizaje exitoso (es decir, para los recuerdos que se recuerdan correctamente en una prueba de recuperación posterior después del sueño de recuperación), lo que lleva a una disminución general en el rendimiento de la recuperación (Yoo et al. 2007).

En consecuencia, las siestas diurnas no solo facilitan el aprendizaje (Mander et al. 2011), sino que también restauran las capacidades de codificación del hipocampo en comparación con un período equivalente de vigilia (Ong et al. 2020).

La interacción de varios ritmos cerebrales ha sido identificada como un mecanismo clave que regula la comunicación entre el hipocampo y la neocorteza durante el procesamiento de la memoria asociada al sueño.

Oscilaciones lentas (<1 Hz electroencephalography [EEG] activity) have been causally linked to overnight memory retention (Marshall et al. 2006; Ngo et al. 2013; Ong et al. 2016; Perl et al. 2016; Leminen et al. 2017; Papalambros et al. 2017) and are thought to play a central role in the reactivation and reorganization of hippocampus-dependent memories (Walker 2009; Born and Wilhelm 2012; Rasch and Born 2013; Klinzing et al. 2019). 

Por el contrario, las ondas delta (1–4 Hz) han estado implicadas en el olvido a través de procesos de renormalización sináptica (Genzel et al. 2014) y se cree que interactúan con oscilaciones lentas para regular el equilibrio entre la consolidación y el debilitamiento de la memoria (Kim et al. 2019).

Curiosamente, las oscilaciones neuronales implicadas en el procesamiento de la memoria durante la noche también se han relacionado con el nuevo aprendizaje en el hipocampo, lo que sugiere que estos procesos dependen de mecanismos superpuestos.

Por ejemplo, la supresión selectiva de la actividad de ondas lentas (SWA;0.5–4 Hz) mediante un enfoque de perturbación acústica perjudica la codificación de la memoria declarativa y reduce la actividad relacionada con la codificación en el hipocampo (Van Der Werf et al.2009). Recíprocamente, mejorar la SWA a través de la estimulación eléctrica mejora la codificación de los recuerdos dependientes del hipocampo, pero no las habilidades procedimentales no hipocampales (Antonenko et al. 2013).

El aumento de las oscilaciones lentas mediante estimulación auditiva conduce a efectos similares, y la magnitud de la mejora de la oscilación lenta predice tanto la activación del hipocampo como el desempeño conductual en la codificación (Ong et al.2018). Hasta qué punto los procesos de memoria mediados por los ritmos cerebrales durante el sueño contribuyen a las capacidades de aprendizaje del día siguiente aún no se ha examinado directamente en la investigación empírica.

En este estudio registrado previamente (osf.io/78dja), probamos la hipótesis de que el grado en que los individuos consolidan nuevos recuerdos durante el sueño predice su capacidad para codificar información novedosa al día siguiente y que SWA (0.5–4 Hz) contribuye a esta relacion.

En un diseño cruzado entre sujetos, se entrenó a adultos jóvenes sanos en una tarea de memoria visuoespacial antes de una noche de sueño monitorizado por EEG o de privación total del sueño y se les realizó la prueba a la mañana siguiente.

Posteriormente, los participantes fueron entrenados en una nueva tarea de pares asociados, pero no fueron evaluados hasta 48 h después (lo que permitió recuperar el sueño en la condición de privación de sueño). El rendimiento de la recuperación en las pruebas de memoria visoespacial y de asociados emparejados proporcionó métricas independientes de consolidación durante la noche y aprendizaje al día siguiente, respectivamente.

Elegimos estas tareas de memoria particulares porque ambas dependen del hipocampo (Eichenbaum 2004; Konkel y Cohen 2009) y el marco de Sistemas Activos se ocupa principalmente de la consolidación de la noche a la mañana de los recuerdos dependientes del hipocampo (Walker 2009; Born y Wilhelm 2012; Rasch y Born 2013; Klinzing et otros 2019).

Además, trabajos anteriores han demostrado consistentemente que la consolidación de recuerdos tanto visoespaciales como de asociaciones pareadas se ve reforzada por el sueño nocturno (Cairney, Lindsay, et al. 2018; Ashtonet al. 2020; Ashton y Cairney 2021).

Razonamos que emplear dos tareas conceptualmente diferentes era óptimo, ya que esto garantizaría que cualquier relación potencial entre la consolidación de la noche a la mañana y el aprendizaje del día siguiente no se vería influenciada por interferencia retroactiva o proactiva.

By comparing overnight sleep and sleep deprivation, we could also investigate how protracted wakefulness affects the neural correlates of learning. Specifically, EEG recordings were acquired during paired-associates learning to test the hypothesis that sleep deprivation disrupts theta (4–8 Hz) and gamma (>40 Hz), que apoyan la unión de elementos en la memoria episódica (Summerfield y Mangels 2005; Osipova et al. 2006; Köster et al. 2018; Henin et al. 2019).

Además, en un análisis exploratorio, investigamos el efecto de la privación de sueño en la desincronización beta de 12 a 20 Hz, un marcador establecido de aprendizaje exitoso (Hanslmayret al. 2009, 2011, 2012, 2014; Griffiths et al. 2016).

Comprender cómo las alteraciones del sueño afectan el aprendizaje y la memoria es cada vez más importante en la sociedad moderna, donde muchas personas no logran dormir la cantidad adecuada de manera regular (Bonnet y Arand 1995; Stranges et al.2012; Becker et al. 2018).

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